UNIVERSIDAD DE LA HABAN A
FACULTAD DE BIOLOGÍA
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de las
especies del género Peltophryne (Anura: Bufonidae) en Cuba
TESIS PARA OPTAR POR EL TÍTULO DE:
MÁSTER EN ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA ANIMAL
Marlon Emanuel Cobos Cobos
La Habana, 2016
2000
2050
2070
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de las especies
del género Peltophryne (Anura: Bufonidae) en Cuba
TESIS PARA OPTAR POR EL TÍTULO DE MÁSTER EN ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA ANIMAL
Autor: Ing. Marlon Emanuel Cobos Cobos
Becario de la Secretaría Nacional de Educación Superior Ciencia y Tecnología,
Ecuador
Tutor: Dr. Roberto Alonso Bosch
Museo de Historia Natural “Felipe Poey”
Facultad de Biología, Universidad de La Habana
La Habana, 2016
UNIVERSIDAD DE LA HABANA
FACULTAD DE BIOLOGÍA
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
DEDICATORIA
A mi esposa, a mis padres, y a mis hermanos
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
AGRADECIMIENTOS
Quiero empezar agradeciendo al Dr. Rafael Correa Delgado, Presidente de mi país, por el inmenso
esfuerzo que ha realizado para fortalecer el talento humano en la nación. A través de la Secretaría
Nacional de Educación Superior Ciencia y Tecnología, el Instituto Ecuatoriano de Crédito
Educativo y Becas, y el Instituto de Fomento del Talento humano, nuestro representante ha
promovido diversas políticas de estado, para que los jóvenes profesionales se especialicen en
diferentes campos científicos en universidades del exterior. Esto nos ha permitido a miles de
ecuatorianos cumplir con diferentes etapas de estudios de posgrado, para así enriquecer nuestros
valores científicos y poder ser parte del desarrollo de nuestro país. Pakrachukuna mashi Rafael…
A mi tutor el Dr. Roberto Alonso Bosch, por haberme ayudado todo este tiempo. Al principio me
acogió como estudiante y me ayudó más de lo que se hubiese nunca imaginado. Cada paso que di
durante estos estudios conté con su apoyo y con su exigencia. Gracias por ser más allá de un
buen tutor, un gran amigo y compañero. Por todos los consejos para mi futuro académico y para la
vida. Por ayudarme a prepararme para ser un buen estudiante y una buena persona. Es tanto el
apoyo que recibí de su parte que siento que cualquier cosa que diga no será suficiente. Gracias de
verdad…
Al Prof. Andrew T. Peterson por los numerosos consejos brindados durante la fase final de este
trabajo. Esto nos ha permitido ser conscientes de las limitaciones y las maneras de mejorar esta
investigación. Al Prof. Robert Anderson y al Dr. Robert Muscarella por la ayuda brindada para
realizar los procesamientos previos a la creación de los modelos. Al Dr. Ariam Jiménez por su
ayuda constante con las dudas en la utilización del programa R. A todos ellos y a los Dr. Alejandro
Barro, Antonio Cádiz, Martha Pérez, Ana Sanz y Yamilka Rodríguez, por toda la bibliografía útil
para mejorar el conocimiento teórico de las especies, de los métodos y para la interpretación de
los resultados de esta investigación. Por favor, disculpen por las incesantes preguntas de mi parte.
A los responsables del programa de maestría y de la facultad de Biología, por estar pendientes de
que todo esté siempre en orden a pesar de los inconvenientes que se presentaron. A los
profesores de la maestría, de los que he tenido el gusto y el honor de recibir clases. Todos los
conocimientos que he podido adquirir gracias a ustedes han colaborado enormemente en mi
formación. A los profesores que hicieron posible mi entrenamiento en docencia, en especial al
Prof. Orlando Torres por las horas extras dedicadas a mi preparación. Seguro lo que aprendí aquí
nunca lo olvidaré y haré lo posible por tener la oportunidad de aplicarlo.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Quiero agradecer de manera más personal a mi esposa Claudia, tu eres lo más especial que me
ha pasado en la vida. No me alcanzaría este momento para mencionar todo lo que has hecho por
mí. Gracias por la paciencia, por el apoyo, por ser mi compañera y mi amiga a la vez, durante todo
este proceso. Cada logro es más valioso porque te tengo a mi lado.
Así también, a mis amigos cubanos, que son muchos y que espero me consideren tanto como yo a
ellos. Al grupo con el que más aprendo y me divierto a la vez, a Roberto, Isel, Alejandro, Kris,
Ariam, Laura, Maikel y todos los niños; cada reunión es una experiencia importante. A mis amigos
de la facultad y la maestría, Adrián, Alejandro, Yadián, Daryl, Magela, Javier, Elier, Carlos, Annery,
Gunnary, Felix, Alejandro, Fredy, Emerio, Ernesto y el resto de compañeros. Todas las vivencias y
clases compartidas fueron muy valiosas. A las profe Tamara y Martha, por las largas horas de
compañía, las anécdotas y el ánimo que compartieron con migo.
Gracias infinitas a mis padres, por haberme permitido ir por la vida con el mínimo control de su
parte. Que suerte que siempre me pusieron nuevos retos. Esto me ha llevado a equivocarme y a
corregir mis errores tantas veces, que ahora veo la vida de manera más clara, y mis metas y
objetivos parecen no ser tan difíciles de alcanzar, como antes pensaba. Gracias por hacerme
fuerte y por siempre estar ahí cuando no podía más; su ayuda siempre me llevo a flote. Gracias
ñaños, por estar siempre en mi mente, por su amor incondicional y por siempre estar orgullosos de
lo que hago, a pesar de todas las veces que he fracasado. Eso siempre me dará fuerzas de seguir
adelante. Todos ustedes siempre estuvieron presentes y me ayudaron a seguir, aunque la
distancia nos separaba.
A Jesús, Natacha, Vero y el resto de mi familia política, que se preocuparon por mí y me ayudaron
como pudieron para poder cumplir con esta meta. Ustedes me mostraron otro mundo familiar, que
llevare con migo por el resto de mi vida, para intentar formar un hogar feliz.
Al oponente de esta tesis, el Dr. Carlos Mancina y a los miembros del tribunal, por las valiosas
sugerencias y comentarios realizados para mejorar este trabajo.
A todas las personas que no he podido mencionar pero que de diferentes maneras me apoyaron
durante el tiempo de realización de mis estudios. Gracias a todos…
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
RESUMEN
En la actualidad los anfibios son considerados como los vertebrados en mayor peligro del planeta,
cerca del 40% de las especies conocidas se encuentran amenazadas de extinción. El
calentamiento global ha sido reconocido como una de las causas fundamentales relacionadas
directa o indirectamente con el declive global de estas poblaciones. Sin embargo, existe
incertidumbre en cuanto a la relación entre el tamaño del área de distribución actual de las
especies y el nivel de afectación futura debido al cambio climático. En Cuba aún son insuficientes
los estudios enfocados en la evaluación de los impactos del cambio del clima futuro sobre la
distribución geográfica de los anfibios. Teniendo en cuenta la variabilidad en los patrones de
distribución y la gran diversidad morfológica, ecológica y conductual de las especies cubanas del
género Peltophryne (Anura: Bufonidae), estas podrían ser un buen modelo para estudios de este
tipo. Esta investigación evalúa los impactos del cambio climático sobre la distribución de siete de
las ocho especies cubanas del género, en dos escenarios climáticos diferentes para los años 2050
y 2070. En el programa MaxEnt versión 3.3.3k, se generaron modelos de nicho ecológico para el
año 2000 utilizando 265 registros de presencia y 20 variables ambientales (19 bioclimáticas y una
de tipo de suelo). Estos modelos se proyectaron a los años 2050 y 2070 en los escenarios
climáticos RCP 2.6 y 8.5 reportados por el Panel Intergubernamental para el Cambio Climático. Se
analizó la relación entre la distribución potencial actual de cada una de las especies estudiadas y
la proporción de pérdida de las áreas de su distribución potencial en el futuro. Se evaluaron
además los posibles cambios del clima en las áreas de distribución potencial que se perderían en
el futuro mediante comparaciones estadísticas utilizando Análisis de Montecarlo. Las áreas de
distribución potencial de todas las especies estudiadas, disminuyeron en los escenarios futuros
evaluados. Sin embargo, el mayor nivel de afectación no estuvo asociado a un escenario climático
específico. No se encontró relación entre al tamaño de las áreas de distribución potencial actual y
el nivel de afectación por el cambio del clima. Las áreas de distribución potencial disyuntas
localizadas en zonas de mayor altitud y en las regiones Occidental y Central, serán las más
afectadas. Las tendencias al aumento de las temperaturas y la disminución de las precipitaciones,
podrían generar cambios en la ecología, fisiología, desarrollo y comportamiento de las especies
estudiadas. Las especies cubanas de Peltophryne más amenazadas como consecuencia del
cambio climático y sus posibles implicaciones, serán aquellas que habiten las áreas antes
mencionadas, presenten menor tamaño, ciclos de reproducción y cría en cuerpos de agua
temporales, y susceptibilidad a otras amenazas que puedan actuar o no de manera sinérgica.
Palabras claves: Sapos cubanos, Calentamiento Global, Modelos de Nicho Ecológico, Declive de
anfibios
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
ABSTRACT
Currently the amphibians are considered as the vertebrates most endangered of the World, near to
40% of the known species are threatened of extinction. Global warming has been recognized as
one of the main causes related direct or indirectly with the global decline of these populations.
However, there is an uncertainty about the relationship between the size of current species` ranges
and the future affectation level due to the climate change. Studies focused in the evaluation of the
impacts of the future climate change over amphibians geographic distributions in Cuba, are still
insufficient. Taking into account the variability in the distribution patterns and the great
morphological, ecological and ethological diversity of Cuban Peltophryne genus (Anura:
Bufonidae), these species could be a good model to carry out this type of studies. This investigation
evaluates the impacts of the climate change over the distribution of seven of the eight Cuban
species of this genus, in two different climatic scenarios for the years 2050 and 2070. Ecological
niche models for the year 2000 were generated in MaxEnt version 3.3.3k using 265 species
records of presence and 20 environmental variables (19 bioclimatic and one of soil type). These
models were projected by the years 2050 and 2070 in RCP 2.6 and 8.5 climatic scenarios reported
by the Intergovernmental Panel on Climate Change. For each studied species, the relationship
between its current potential distribution and the proportional losses of its future potential
distribution was analyzed. The possible changes of the climate in potential distribution areas that
will be lost in the future were evaluated by statistical comparisons using Montecarlo Analysis. The
areas of potential distribution for all studied species decrease in the future evaluated scenarios.
However, the higher affectation level was not related to any specific climatic scenario. We did not
find relationship between the size of the current potential distribution and the level of affectation by
climate change. The disjunct potential distribution areas located in zones of major altitude in the
Occidental and Central regions will be more affected. Future trends of temperature`s increase and
the precipitation`s decrease could generate changes in the ecology, physiology, development and
behavior of the studied species. The most threatened Cuban species of Peltophryne as
consequence of climate change and its potential implications, would be those that inhabit in the
mentioned areas, and present lower size, reproductive cycles and breeding in temporal water
bodies, and susceptibility to other threats that could act or not synergistically.
Keywords: Cuban toads, Global Warming, Ecological Niche Models, Amphibians decline
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
TABLA DE CONTENIDOS
Contenido 1. INTRODUCCIÓN ......................................................................................................................................1
2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ..................................................................................................................6
2.1. Estado de conservación de los anfibios en el mundo .................................................................6
2.2. Causas del declive de los anfibios .................................................................................................7
2.3. Cambio Climático y principales predicciones futuras ..................................................................9
2.4. Cambio Climático como amenaza para los anfibios ................................................................ 11
2.5. Modelos de nicho ecológico y cambio climático ....................................................................... 15
2.5.1. Consideraciones del modelado de nicho ecológico ......................................................... 15
2.5.2. Efectos del cambio climático detectadas a través de los modelos de nicho ................ 18
2.6. Trabajos previos que evalúan el impacto del cambio climático sobre la biodiversidad cubana ......................................................................................................................................................... 19
2.7. La familia Bufonidae en Cuba: el género Peltophryne ............................................................ 20
3. MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................................................................ 23
3.1. Área de estudio .............................................................................................................................. 23
3.2. Procesamiento previo de los datos ............................................................................................. 24
3.2.1. Selección y filtrado de los registros de presencia ............................................................ 24
3.2.2. Selección del área para la calibración de los modelos .................................................... 26
3.2.3. Selección de variables para la creación de los modelos de nicho ecológico............... 27
3.2.4. Ajustes de las configuraciones del programa de modelado ........................................... 29
3.3. Identificación del impacto del cambio climático sobre la distribución de las especies del género Peltophryne en Cuba ................................................................................................................... 30
3.3.1. Creación de modelos de nicho ecológico de las especies.............................................. 30
3.3.2. Evaluación de los posibles cambios futuros de las áreas de distribución .................... 33
3.3.3. Cambio del clima en las APP que potencialmente se perderían ................................... 35
4. RESULTADOS ....................................................................................................................................... 36
4.1. Modelos de nicho ecológico ......................................................................................................... 36
4.2. Distribución potencial de las especies del género Peltophryne y posibles cambios .......... 38
4.3. Distribución potencial del género Peltophryne .......................................................................... 53
4.4. Relación entre las APP iniciales y las APP que se perderían ................................................ 57
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
4.5. Posible cambio de las variables climáticas en las APP que se perderían en los escenarios futuros .......................................................................................................................................................... 59
5. DISCUSIÓN ............................................................................................................................................ 61
5.1. Desempeño de los modelos y aporte de las variables ............................................................ 61
5.2. Distribución potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba ............................. 62
5.3. Impacto del cambio climático sobre la distribución de los bufónidos cubanos .................... 65
5.4. Posibles implicaciones del cambio del clima en las APP que se perderían ........................ 69
6. CONCLUSIONES .................................................................................................................................. 74
RECOMENDACIONES ................................................................................................................................. 75
LITERATURA CITADA ................................................................................................................................. 76
ANEXOS ......................................................................................................................................................... 99
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
ÍNDICE DE FIGURAS Y TABLAS
Figura 1. Diagrama BAM que representa los factores abióticos (A), de movimiento (M) y las interacciones bióticas, que definiría la distribución de las especies. .................................................... 16
Tabla 1. Resumen de las áreas de distribución (en el espacio geográfico, G) y los nichos Grinnellianos correspondientes (en el espacio ambiental, E). ............................................................... 16
Figura 2. Regiones físico geográficas del área de estudio. Archipiélago cubano en el contexto caribeño (inserto). .......................................................................................................................................... 24
Tabla 2. Resumen de los rasgos fenotípicos, distribución e historia natural conocida de las especies del género Peltoprhyne en Cuba ................................................................................................ 28
Tabla 3. Número de parámetros (registros y variables) utilizados para la evaluación de los modelos de nicho iniciales para las especies del género Peltophryne en Cuba. ................................ 30
Figura 3. Registros de presencia de las especies del género Peltophryne (a excepción de P. florentinoi) resultantes del proceso de filtrado espacial ........................................................................... 11
Tabla 4. Variables bioclimáticas y edáficas utilizadas para la creación de los modelos de nicho ecológico de las especies del género Peltophryne en Cuba .................................................................. 15
Tabla 5. Indicadores de desempeño de las configuraciones de Tipos de clases y Multiplicadores de regularización seleccionados para la creación de los modelos de nicho ecológico de las especies del género Peltophryne en Cuba. .............................................................................................. 34
Tabla 6. Parámetros derivados de los modelos de nicho ecológico creados para las especies del género Peltophryne en Cuba (se excluye del análisis a P. florentinoi). ................................................ 18
Tabla 7. Contribución de las variables ambientales a los modelos de nicho ecológico de las especies del género Peltophryne en Cuba ................................................................................................ 19
Figura 4. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne empusa ............................. 20
Figura 5. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne gundlachi .......................... 23
Figura 6. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne peltocephala ..................... 23
Figura 7. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne taladai ................................ 29
Figura 8. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne fustiger .............................. 30
Figura 9. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne longinasa. ........................ 47
Figura 10. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne cataulaciceps. ............... 48
Tabla 8. Cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba (excepto Peltophryne florentinoi) ...................................................................................................... 50
Figura 11. Proporción de cambio de las áreas de presencia potencial (APP) de las especies del género Peltophryne de Cuba. ...................................................................................................................... 52
Tabla 9. Tipo de cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba menos afectadas debido al cambio climático…………………………………………………..54
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Tabla 10. Tipo de cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba más afectadas debido al cambio climático……………………………………………………….55
Figura 12. Efecto de cambio climático sobre la adecuación ambiental del archipiélago para las especies del género Peltophryne en Cuba……………………………………………………………………………………………56
Figura 13. Efecto de cambio climático sobre la riqueza de especies del género Peltophryne en Cuba………….................................................................................................................................................57
Figura 14. Relación entre las Áreas de presencia potencial (APP) iniciales y la proporción de APP iniciales perdidas (se representan las líneas de mejor ajuste)……………………………………………………………58
Figura 15. Relación entre las Áreas de presencia potencial (APP) iniciales y la proporción de APP iniciales perdidas (se representa el modelo lineal)...................................................................................58
Figura 16. Representación esquemática de las tendencias medias de cambio de las variables bioclimáticas en las APP que se perderían en los escenarios futuros, para las especies del género Peltophryne en Cuba……………………………………………………………………………………………………………………………….60
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
1
1. INTRODUCCIÓN
El declive de los anfibios en el mundo es una preocupación creciente (Stuart et al., 2004; Pounds
et al., 2006). A nivel mundial, de un total de 7 511 especies (Amphibiaweb, 2016), alrededor del 41
% están amenazadas, y entre 1980 y 2004, 662 (3,4 %) de estas han decaído en su categoría de
amenaza (Hoffman et al., 2010). Las causas del declive de los anfibios en el mundo son diversas,
aunque la mayor parte de estas son de origen antrópico (Carey y Alexander, 2003; Beebee y
Griffiths, 2005). El cambio de uso del suelo, la introducción de especies invasoras, la
sobreexplotación, el cambio global y las enfermedades emergentes, han sido planteadas como las
principales amenazas globales para estas especies (Collins y Storfer, 2003; Wake y Vredenburg
2008; Catenazzi, 2015).
Comprender las causas del declive es importante para poder explicar por qué los anfibios están en
riesgo. Se considera que los anfibios son indicadores de la salud general del ambiente dada su
alta susceptibilidad (Vitt y Cadwell, 2014), y por tanto, las causas del deterioro de sus poblaciones
podrían alertar sobre las amenazas que potencialmente sufrirían otras especies. Como una de las
amenazas que afrontan estas especies, el cambio climático ha recibido especial atención en los
últimos años (Li et al., 2013). Existen evidencias de que el clima rige la distribución de las
especies, pruebas que provienen del análisis de los límites de las áreas de distribución de las
especies (Root, 1988; Gaston, 2003). Los límites de distribución están correlacionados con
combinaciones particulares de las variables climáticas, y estos a menudo cambian a través del
tiempo en sincronía con los cambios en el clima. Por ejemplo, existen evidencias de cambios
latitudinales de la distribución de las especies en respuesta a los ciclos glaciares del Pleistoceno
(Wells y Jorgensen, 1964), o la expansión hacia los polos de plantas (Walther et al., 2005), aves
(Thomas y Lennon, 1999), mariposas (Parmesan, 2006) y otros grupos (Hickling et al., 2006).
Los pronósticos climáticos futuros indican que es probable que el aumento de la temperatura
media global en superficie se sitúe entre 0,3 y 4,8ºC, para el período 2081-2100, en relación con
la etapa 1986-2005 (Stocker et al., 2013). Con respecto a las precipitaciones las proyecciones
muestran que para el final de este siglo, en el escenario más extremo, la precipitación media
disminuiría en muchas regiones secas de latitud media y subtropicales (IPCC, 2013). Además, se
ha pronosticado que para dichas fechas, los fenómenos de precipitación y temperatura extrema en
la mayoría de las zonas de latitud media y en las regiones tropicales húmedas, serán más intensos
y frecuentes (Edenhofer et al., 2014).
El cambio climático ha sido considerado también en Cuba como una de las principales amenazas
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
2
para la Biodiversidad (CITMA, 2014), sin embargo aún son pocos los estudios enfocados en la
temática (Rodríguez-Schettino y Rivalta, 2007; Suárez et al., 2013). El archipiélago cubano
contiene una alta diversidad de especies y endemismos (González, 2007; Hedges y Díaz, 2011).
Dentro de la Clase Amphibia, un Orden y cuatro familias están representadas en este territorio
insular, con 66 especies descritas todas comprendidas en cuatro géneros (Rivalta et al., 2014).
Según Díaz y Cádiz (2008) este grupo exhibe el mayor porcentaje de endemismos entre los
vertebrados terrestres del país con aproximadamente el 95 % (solo tres especies no son
endemismos). Según el Libro Rojo de los Vertebrados de Cuba (Gonzalez et al., 2012), 27 de
estos anfibios se encuentran amenazados. Por otro lado, la UICN propone que 51 tienen alguna
categoría de amenaza (UICN, 2016). Los anfibios de Cuba también han sufrido deterioro en su
estado de conservación, con un valor de -2 en el Índice de la Lista Roja, en una escala entre -6,7 a
0,4 en el mundo (Rodríguez et al., 2014).
El conocimiento de la distribución de los anfibios cubanos, aún es limitado (Hedges, 1999; Estrada
y Ruibal; 1999; Rodríguez-Schettino y Rivalta, 2003). Sin embargo, trabajos más recientes han
ofrecido listas y representaciones geográficas de las localidades en que habitan estas especies
(Díaz y Cádiz, 2008; Alonso et al., 2012; Rodríguez et al., 2012; Rivalta et al., 2014). Además, ya
se ha realizado un primer esfuerzo por evaluar las distribuciones de los anfibios con enfoques de
conservación, en los Macizos Montañosos de la región oriental de Cuba (Fong et al., 2015).
El archipiélago cubano es el centro de diversificación de la familia Bufonidae, en el contexto
caribeño (Alonso et al., 2012). De las 12 especies reconocidas para la región, todas exclusivas de
sus respectivas islas y contenidas dentro del género Peltophryne, ocho habitan en territorio cubano
(Henderson y Powell, 2009). Las especies con mayor área de distribución son P. peltocephala, P.
empusa y P. gundlachi; mientras P. fustiger y P. cataulaciceps presentan distribución regional, en
tanto P. florentinoi representa un endemismo local. P. longinasa es la única especie politípica del
género (Henderson y Powell, 2009), con cuatro subespecies de distribución disyunta (Valdés de la
Osa y Ruiz García, 1980). Tres especies de Peltophryne han sido catalogadas como amenazadas
en el Libro Rojo de los vertebrados de Cuba (González et al., 2012): dos de ellas bajo la categoría
de En Peligro (EN), P. cataulaciceps y P. longinasa, mientras P. florentinoi fue propuesta como
Vulnerable (VU). Por otro lado, en la Lista Roja de la UICN se identifican como amenazadas a seis
de las ocho especies del género Peltophryne presentes en Cuba, catalogando como de
Preocupación Menor (LC) solamente a P. fustiger y a P. peltocephala (UICN, 2016). Las especies
P. empusa, P. gundlachi y P. taladai están consideradas como Vulnerables (VU); como En Peligro
(EN) se encuentran P. cataulaciceps y P. longinasa; y, P. florentinoi está bajo la categoría de En
Peligro Crítico (CR).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
3
En principio, la vulnerabilidad de una especie al cambio climático es una combinación de la escala
de análisis y de la susceptibilidad de los organismos (Yang y Rudolf, 2010; Moritz y Agudo, 2013).
Se ha propuesto que las especies marginales (aquellas en las que sus requerimientos climáticos
no coinciden con la media de los que se encuentran en el área de estudio) deben ser más
sensibles al cambio del clima, que aquellas cuyos requerimientos climáticos se acerquen más a los
que son comunes en el área analizada (Swihart et al., 2003). Además, las especies generalistas
deberían tener mayores tolerancias a los cambios del clima que las especialistas (Brown et al.,
1995). En este sentido, se ha planteado que el nivel de afectación debido al cambio climático
dependería del tamaño de las áreas de distribución actual de las especies (Johnson, 1998;
Thomas et al., 2004). Broennimann et al. (2006) propusieron, que la vulnerabilidad al cambio
climático puede resultar de las características ecológicas y geográficas. Estos autores además
encontraron, que las especies que podrían ser menos afectadas por el calentamiento global serían
las de mayor amplitud de nicho (que podría traducirse en mayores áreas de distribución). Sin
embargo, otros trabajos ha comprobado que no existe relación entre el tamaño del área de
distribución y la afectación debido al cambio del clima (Peterson et al., 2004; Zank et al., 2014).
Identificar cuales especies o grupos de estas pueden estar en mayor riesgo es uno de los mayores
retos de investigación (Peterson et al., 2004; Broennimann et al., 2006; Peterson et al., 2011). Por
ello, esclarecer si existe alguna relación entre las áreas de distribución actuales y las posibles
afectaciones sobre estas debido al cambio climático es una tarea prioritaria. Con el objetivo de
anticipar los impactos de esta amenaza y priorizar acciones de conservación, se han desarrollado
herramientas para predecir la distribución de las especies en el futuro (Schroter et al., 2005). Una
de estas herramientas es el modelado de nicho ecológico o de distribución de especies (Elith et al.,
2010; Broennimann et al., 2012; Guisan et al., 2014; Strubbe et al., 2015). Estos procedimientos
están basados en que el nicho de una especie se conserva (Peterson et al., 1999; Peterson,
2011), y se ha demostrado que son capaces de representar adecuadamente la relación entre el
nicho de las especies y su distribución geográfica (Thuiller et al., 2004). Enfocar este tipo de
estudios en especies endémicas es una tarea prioritaria para la conservación, pero también
constituye un acierto metodológico, ya que se consideraría su área de distribución geográfica
completa al crear los modelos y sus proyecciones (Guisan y Thuiller, 2005).
Los estudios existentes acerca de la historia natural, distribución y ecología de los representantes
del género Peltophryne en Cuba han develado alta diversidad morfológica, ecológica y conductual
dentro de este pequeño grupo de anuros antillanos (Díaz y Cádiz, 2008; Henderson y Powell,
2009). Estos rasgos convierten a las especies de Peltophryne en candidatas idóneas para el
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
4
estudio de caso del problema que significaría el cambio climático para la conservación de la
diversidad de especies en el archipiélago cubano. Teniendo en cuenta esta información, el
presente trabajo plantea como hipótesis que: Las especies cubanas del género Peltophryne con
mayores áreas de distribución potencial, se verán menos afectadas como consecuencia del
cambio climático.
Para corroborar o rechazar la hipótesis anterior se plantearon los siguientes objetivos:
Objetivo general
Evaluar los impactos del cambio climático sobre la distribución de las especies del género
Peltophryne en Cuba, en dos escenarios distintos para los años 2050 y 2070.
Objetivos específicos
- Identificar la relación entre la distribución potencial de las especies del género Peltophryne
en Cuba y la proporción de pérdida de estas áreas de distribución para los años 2050 y
2070 en dos escenarios climáticos distintos.
- Evaluar el cambio de las variables bioclimáticas en las áreas de distribución potencial que
se perderían para los años 2050 y 2070 en dos escenarios climáticos distintos, para las
especies del género Peltophryne en Cuba.
Para dar cumplimiento a estos objetivos se definieron las siguientes tareas:
- Identificar los registros, variables y configuraciones más apropiadas para el proceso de
modelado.
- Generar modelos de nicho ecológico y sus proyecciones geográficas, para las especies
estudiadas.
- Identificar los cambios de las áreas de distribución potencial de las especies estudiadas en
los períodos 2050 y 2070 en dos escenarios climáticos distintos.
- Identificar la relación entre la distribución potencial actual de las especies estudiadas y la
proporción de pérdida de las áreas de distribución potencial, en dos escenarios distintos,
para los años 2050 y 2070.
- Evaluar los posibles cambios del clima en las áreas de distribución potencial que se
perderían para los años 2050 y 2070 en dos escenarios climáticos distintos.
La presente investigación describe por primera vez los patrones de distribución potencial de las
especies cubanas del género Peltophryne, más allá de la ubicación de sus localidades de
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
5
presencia. Se evalúa el impacto del cambio climático sobre la distribución potencial de cada
especie, en dos escenarios diferentes para los años 2050 y 2070. Los resultados obtenidos
aportan nuevos elementos que podrían permitir una re-evaluación del estado de conservación de
las especies del género en Cuba, contribuyendo a la toma de decisiones para la protección de las
especies más amenazadas en sus áreas de distribución en mayor riesgo. Además, el análisis de
las implicaciones de esta amenaza, podría promover futuras investigaciones para la mejor
comprensión de las afectaciones que podrían sufrir las poblaciones donde el nivel de adecuación
climática, se perdería en el futuro.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
6
2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
2.1. Estado de conservación de los anfibios en el mundo
La biodiversidad en el mundo está cambiando a una velocidad nunca antes vista (Pimm et al.,
1995; Sala et al., 2000). Este cambio es la respuesta a las modificaciones realizadas por el hombre
sobre el ambiente (Vitousek, 1994; Brooks et al., 2006; Lenoir y Svenning, 2015). Los anfibios son
parte de los grupos en riesgo y el declive de sus poblaciones alrededor del mundo es una
preocupación creciente (Pounds et al., 2006; Collins y Crump, 2009; McCallum, 2015). Estos
organismos son especialmente vulnerables debido a que sus características anatómicas y
fisiológicas (e.g. piel permeable y fase larvaria dependiente del agua) los vuelven susceptibles a
leves cambios en el ambiente (Vitt y Cadwell, 2014), es por ello que se les considera indicadores
de la calidad del ambiente.
La creciente preocupación por la disminución de las poblaciones de anfibios en el mundo se
difundió inicialmente en el Primer Congreso Mundial de Herpetología en 1989 (Stuart et al., 2004).
Sin embargo, el deterioro de estas poblaciones había sido documentado desde inicios de 1970 en
el noreste de Australia (Czechura e Ingram, 1990), el oeste de los Estados Unidos (Drost y Fellers,
1996) y Puerto Rico (Burrowes et al., 2004). En Costa Rica el 40% de los anfibios desaparecieron
en un corto período a finales de 1980 (Pounds et al., 1997). Súbitas desapariciones de las
especies de montaña fueron percibidas también en Ecuador y Venezuela (Pounds et al., 1997;
Pounds y Crump, 1994; Young et al., 2001; Ron et al., 2003).
En la actualidad, alrededor del 41% de las especies de anfibios conocidas se encuentran
amenazadas (Pimm et al., 2014). Comparado con otros vertebrados (e.g. mamíferos, 25%; y, aves,
13%; Hoffmann et al., 2010), este es el grupo con mayor porcentaje de especies en riesgo (Wake
y Vrendenburg, 2008). Al menos 2468 anfibios (43,2%) experimentan disminución de sus
poblaciones, solo 28 (0,5%) están mejorando, y 1552 (27,2%) se encuentran estables; además, de
otras 1661 especies (29,1%) de las que se desconoce su verdadero estado de conservación
(Stuart et al., 2004). Esta situación se refleja en los valores del Índice dela Lista Roja (RLI), ya que
662 especies (3,4%) han decaído en su categoría de amenaza entre 1980 y 2004 (Hoffmann et al.,
2010).
Stuart et al. (2004) calificaron a los anfibios en declive como especies que están “reduciendo
rápidamente” y las dividieron en tres grupos basados en las causas de su deterioro. Estos grupos
son: especies “sobre explotadas”, de “hábitat reducido” y de “reducción enigmática”; siendo este
último, el grupo más numeroso (Pounds, 2001; Daszak et al., 2003; Ron et al., 2003; Pounds y
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
7
Puschendorf, 2004).
La distribución geográfica de los anfibios que están “reduciendo rápidamente” no es aleatoria
(Stuart et al., 2004). Las especies Neotropicales están más afectadas que las de otras regiones.
Las especies más afectadas por la sobreexplotación están concentradas en el este y sudeste de
Asia; aquellas con hábitats reducidos están en todo el planeta, pero en especial en el sudeste de
Asia, el oeste de África y el Caribe; mientras, las especies catalogadas como de “reducción
enigmática” están más asociadas a Suramérica, Mesoamérica y Australia. Dentro de las especies
que están “reduciendo rápidamente” existen varios grupos. Las familias Rheobatrachidae (cuyas
dos especies conocidas están ahora extintas), Leptodactylidae, Bufonidae y Ambystomatidae, se
están deteriorando más rápidamente (Stuart et al., 2004). Por otra parte, las familias que aportan
un mayor número de especies a este grupo de rápido deterioro son, Bufonidae (>100),
Leptodactylidae (>100), Hylidae (>50) y Ranidae (>50). Como causa del deterioro, la
sobreexplotación es mucho más importante sobre Ranidae, especialmente en Asia; la pérdida de
hábitat afecta a la mayoría de las familias; y, las causas enigmáticas tienen particular importancia
para Bufonidae (Stuart et al., op. cit.).
2.2. Causas del declive de los anfibios
Después de un primer análisis sobre el declive de las poblaciones de anfibios realizado por un
grupo de trabajo del Consejo Nacional de Estados Unidos en 1990 (Wake, 1991). Los participantes
acordaron que existía evidencia del declive de los anfibios, pero no hubo consenso en que
existiese una sola causa de este problema, sino que se sospechó que varios factores podrían estar
interactuando (Collins y Storfer, 2003). Desde ese entonces las amenazas sobre estas especies ha
recibido especial atención debido a tres elementos claves: 1) El incremento en el número de
informes de declives de las poblaciones y extinciones de especies; 2) Que las causas parecían
estar ocurriendo simultáneamente y sobre grandes extensiones; y, 3) Que las poblaciones de
anfibios en áreas protegidas estaban decayendo. Esta última es alarmante porque significaba que
la protección del hábitat no era suficiente en el caso de algunos anfibios (Collins y Storfer, 2003).
El cambio de uso del suelo es la mayor causa de la pérdida de biodiversidad global, y los anfibios
no son la excepción (Brum et al., 2013). El cambio de uso del suelo puede facilitar extinciones
locales y eventualmente regionales de poblaciones y especies (Collins y Storfer, 2003). Este
fenómeno puede atentar directamente sobre los organismos ya que implica la remoción del hábitat
y/o evita el acceso de los animales a sus sitios de reproducción (Becker et al., 2009).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
8
Las especies invasoras pueden causar pérdidas de biodiversidad, alterar los procesos
biogeoquímicos, y producir modificaciones hidrológicas y de las redes tróficas (Simberloff, 2011;
Kraus, 2015). Además, estos organismos pueden producir cambios en la disponibilidad de
recursos como la luz, el aire, los alimentos, y los sitios de refugio y cría (Moroñ et al., 2009). Las
especies invasoras pueden reducir la abundancia y riqueza de los organismos nativos por
depredación, competencia, alteración de los hábitats, actuando como vectores de enfermedades y
por hibridación (Kraus, 2009). Estos efectos son más preocupantes en las islas, ya que estos
lugares a menudo presentan condiciones favorables para el desarrollo de este tipo de organismos
(i.e. ausencia de depredadores, competidores débiles y/o baja diversidad de especies) (Jeschke,
2008; Drake y Hunt, 2009; Borroto et al., 2015).
El efecto de la sobreexplotación de las poblaciones de anfibios es poco conocido, pero hay
evidencia de que puede ser significativo (Collins y Storfer, 2003; Gratwicke et al., 2010). Lannoo et
al. (1994) estimaron que entre 1920 y 1992 las poblaciones de anfibios en el condado de Iowa
decrecieron sustancialmente, y se perdieron entre 20 y 50 mil millones de ranas. Al menos un
tercio de la mencionada reducción puede ser atribuida a la recolección directa. Varias especies
sufren los efectos de esta amenaza y los fines principales para los que se realiza esta
sobreexplotación son, alimentarios, investigativos, recreativos y especialmente como mascotas
(Schlaepfer et al., 2005).
Las hipótesis relacionadas con el cambio global que reciben más atención son aquellas donde las
acciones humanas pueden causar, de manera indirecta, el declive de los anfibios. Entre estas se
han mencionado el calentamiento global, el incremento de la radiación ultravioleta y la exposición a
contaminantes (Collins y Storfer, 2003). En este tipo de amenazas los cambios poblacionales
dependen de muchas variables que pueden interactuar localmente (Blaustein y Kiesecker, 2002;
Blaustein et al., 2003). Sin embargo, pueden también ser cambios influenciados por otros factores
alejados de la población (Kiesecker et al., 2001). Estas afectaciones son complejas, impactan a
individuos y poblaciones, directa o indirectamente y quizás sus efectos tomen mayor tiempo en
manifestarse (Walther et al., 2002).
Las enfermedades infecciosas emergentes son aquellas que se reconocieron recientemente,
aparecieron en una población y rápidamente incrementaron su incidencia y virulencia, o
expandieron su área geográfica (Daszak et al., 2000). Con respecto a los anfibios, la hipótesis es
que estos patógenos pueden causar el declive e incluso la extinción de sus poblaciones
(Densmore y Green, 2007). Según Daszak et al. (2003) algunos de las principales de
enfermedades causadas por agentes infecciosos son, la Quitridiomicosis (Batrachochytrium
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
9
dendrobatidis y B. salamandrivorans), la Saprolegniosis (Saprolegnia ferax.), enfermedades virales
(e.g. Ranavirus), y enfermedades parasitarias (e.g. Ribeiroiaondatrae). Los agentes virales y
parasitarios se han asociado con patologías y mortalidades, pero no con declives alarmantes
(Daszak et al., op. cit.), mientras la Quitridiomicosis es considerada la enfermedad más importante
relacionada con el declive y la extinción de anfibios (La Marca et al., 2005; Martel et al., 2013).
Blaustein et al. (2011) manifestaron que las causas del declive de los anfibios tienen un origen
complejo y un comportamiento multifactorial. Por lo cual proponen que las soluciones deberían
tener un enfoque más amplio y así abarcar otras afectaciones que podrían estar interactuando
negativamente contra estas especies. Varias de las amenazas mencionadas previamente pueden
estar coocurriendo en numerosas zonas del mundo (Hof et al., 2011) e incluso podrían tornarse
sinérgicas entre sí (Wake y Vrendenburg, 2008). Aunque históricamente los riesgos para la
biodiversidad se han estudiado de manera aislada, es necesario comenzar a considerar las
posibles implicaciones de estas amenazas evaluando otros impactos posibles (Darling et al., 2010;
Mantyka-Pringle et al., 2012).
2.3. Cambio Climático y principales predicciones futuras
El calentamiento en el sistema climático se ha evidenciado desde la década de 1950 y muchos de
los cambios observados no han tenido precedentes en los últimos milenios (IPCC, 2013). La
atmósfera y el océano se han calentado, los volúmenes de nieve y hielo han disminuido, el nivel
del mar se ha elevado y las concentraciones de gases de efecto invernadero han aumentado
(Church et al., 2013).
Las sustancias y los procesos naturales y antropogénicos que alteran el balance energético de la
Tierra son impulsores del cambio climático. La potencia de estos impulsores se cuantifica como el
forzamiento radiativo (Flato et al., 2013), en unidades de vatios por metro cuadrado (W/m2) La
medición del forzamiento radiativo ha permitido cuantificar las modificaciones en los flujos de
energía entre 2011 y 1750. Cuando el forzamiento radiativo es positivo, se produce un
calentamiento en la superficie, y cuando es negativo, un enfriamiento en esta (IPCC, 2013).
Las proyecciones de los cambios en el sistema climático se elaboran empleando una jerarquía de
modelos climáticos, que van desde modelos climáticos sencillos, hasta modelos de la Tierra como
un sistema completo. Estos modelos simulan cambios basados en un conjunto de escenarios de
forzamientos antropogénicos (IPCC, 2013). Para las simulaciones realizadas en la quinta fase del
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
10
Proyecto de Comparación de Modelos Acoplados (CMIP5) del Programa Mundial de
Investigaciones Climáticas, se han utilizado las Trayectorias Representativas de Concentración
(RCP, por sus siglas en inglés) (Flato et al., 2013). Las nuevas RCP pueden contemplar los
efectos de las políticas orientadas a limitar el cambio climático del siglo XXI. Cada RCP tiene
asociada una base de datos de alta resolución espacial de emisiones de sustancias
contaminantes, de emisiones y concentraciones de gases de efecto invernadero y de usos de
suelo hasta el año 2100. En todas las RCP, las concentraciones atmosféricas de CO2 son más
elevadas en 2100 respecto a las actuales, como resultado de un mayor aumento de las emisiones
de este gas, acumuladas en la atmósfera durante el siglo XXI (IPCC, op. cit.).
El forzamiento radiativo antropogénico total de 2011, en relación con 1750, fue de 2,29 W/m2
(entre 1,13 y 3,33), y ha aumentado más rápidamente desde 1970 que en decenios anteriores
(Flato et al., 2013). Según Stocker et al. (2013) las proyecciones apuntan a que es probable que el
aumento de la temperatura media global en superficie para 2081-2100, en relación con 1986-2005,
se sitúe en los rangos de 0,3 a 1,7ºC (RCP 2.6), de 1,1 a 2.6ºC (RCP 4,5), de 1,4 a 3,1ºC (RCP
6,0), y de 2.6 a 4,8ºC (RCP 8.5). Conforme vaya aumentando la temperatura media global, podrían
producirse temperaturas extremas calientes más frecuentes y frías menos frecuentes, en la
mayoría de las zonas continentales, (IPCC, 2013). Es muy probable que haya olas de calor más
duraderas y con mayor frecuencia (IPCC, 2014).
Los cambios que se producirán en el ciclo global del agua, en respuesta al calentamiento durante
el siglo XXI, no serán uniformes (IPCC, 2014). Se acentuará el contraste en las precipitaciones
entre las regiones húmedas y secas, y entre las estaciones húmedas y secas, aunque pueden
existir excepciones regionales. Es probable que para el final de este siglo, en el escenario RCP 8.5
la precipitación media disminuya en muchas regiones secas de latitud media y subtropicales;
mientras que en muchas regiones húmedas de latitud media, la precipitación media aumentaría
(Stocker et al., 2013). Se ha pronosticado que para finales de siglo, los fenómenos de precipitación
extrema en la mayoría de sectores de latitud media y en las regiones tropicales húmedas, sean
más intensos y frecuentes (Edenhofer et al., 2014).
Los océanos mundiales seguirán calentándose durante el siglo XXI (IPCC, 2013). Es probable que
la cubierta de hielo del Ártico siga menguando y que el nivel medio global del mar continúe
aumentando durante el siglo XXI (Church et al., 2013). En todos los escenarios RCP, es muy
probable que el ritmo de elevación del nivel del mar sea mayor que el observado durante el
período1971-2010, debido al mayor calentamiento de los océanos, y a la mayor pérdida de masa
de los glaciares y los mantos de hielo (IPCC, 2014).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
11
Las predicciones mencionadas tendrán severas implicaciones en el sistema climático y por
consiguiente conllevará impactos sobre la biota mundial. Algunos autores han propuesto que un
gran porcentaje de especies estarían en riesgo de extinción debido a este fenómeno global
(Thomas et al. 2004). Este tipo de pronósticos ha llevado a calificar a esta etapa como la sexta
extinción en masa de la historia de la tierra (Bellard et al., 2012). Dada la alta susceptibilidad de los
anfibios, estas especies terrestres probablemente sean de las primeras en experimentar los
efectos de esta y otras amenazas (Wake y Vrendenburg, 2008; Foden et al., 2013).
2.4. Cambio Climático como amenaza para los anfibios
Un análisis de la relación entre las temporadas reproductivas y el calentamiento global para 203
especies en el hemisferio Norte, mostró que los anfibios han experimentado mayores cambios
respecto al desarrollo de sus procesos de cría que todos los otros grupos taxonómicos y
funcionales (Parmesan, 2007). Los anfibios tienen piel permeable y expuesta, son anamniotas, con
ciclos de vida complejos y son ectotermos; esto los hace vulnerables tanto a cambios acuáticos,
como terrestres, particularmente a variaciones en temperaturas y precipitaciones (Duellman y
Trueb, 1986). La sensibilidad de los anfibios, en aspectos importantes de su biología como el
crecimiento, el desarrollo, el forrajeo, y los tiempos de hibernación y cría, hacen que estén
amenazados por el cambio del clima.
Aunque las causas del declive de los anfibios son diversas (Stuart et al., 2004; Wake y
Vredenburg, 2008), la influencia del cambio climático global ha sido objeto de un creciente número
de investigaciones en las décadas recientes (Li et al., 2013). La comprensión de las respuestas
biológicas al cambio climático en general se ha incrementado rápidamente. Por ejemplo, solo
desde 2009 se conoce la tercera respuesta universal ante el cambio climático, los cambios del
tamaño del cuerpo (Daufresne et al., 2009). No obstante, debido a la diversidad de respuestas que
podrían existir por parte de las diferentes especies, la información existente aún es insuficiente.
En principio, la vulnerabilidad de una especie al cambio climático es una combinación de la
exposición, y la sensibilidad crítica (Yang y Rudolf, 2010; Moritz y Agudo, 2013). La exposición
está en función de la escala (local, regional o global) y la sensibilidad está dada por las
limitaciones fisiológicas, las especializaciones tróficas o de hábitats, las peculiaridades de la
historia de vida, y la interacción obligada con otras especies. Estos factores están mediados por la
respuesta, definida como la capacidad de las poblaciones locales para soportar las alteraciones
climáticas in situ (Dwason et al., 2011; Bellard et al., 2012). La capacidad de soportar los cambios
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
12
está dada por la plasticidad especie-especifica, incluyendo respuestas conductuales, adaptación
genética, o el desplazamiento geográfico en busca de condiciones óptimas (Parmesan, 2006).
Previas revisiones acerca del efecto del calentamiento global sobre los anfibios, sugieren que la
evidencia directa que vincula el cambio climático con el declive de los anfibios era discreta (Carey
y Alexander, 2003; Corn, 2005). Trabajos más recientes proponen diferentes puntos de vista para
conocer mejor los impactos de este fenómeno sobre el grupo. Li et al. (2013) organizaron su
revisión sobre el tema en cinco secciones: 1) Efectos letales directos del cambio climático y el
clima, inducido por la pérdida de hábitat; 2) Efectos sub-letales directos del cambio del clima; 3)
Efectos indirectos del cambio climático mediados por factores bióticos; 4) Efectos indirectos del
cambio del clima mediados por factores abióticos; y 5) Evidencias de efectos positivos del cambio
climático.
En cuanto a los efectos letales directos, se hace referencia a que numerosos estudios han
atribuido el declive de anfibios a temporadas de calor y condiciones de sequía que desecaron a
anfibios post-metamórficos o eliminaron sus hábitats acuáticos (Li et al., 2013). Sin embargo, se
plantea que las afectaciones a estas especies podrían estar más ligadas a otros efectos indirectos.
Por ejemplo, pueden ser mediados por factores bióticos, ya que se ha propuesto que el cambio del
clima tendría aditividad o sinergia agravando las amenazas que los patógenos, depredadores y
competidores, significan para los anfibios (Blaustein et al., 2011). Si se consideran los efectos
relacionados con factores abióticos, el calentamiento global tendría interacción con otros
elementos que afectan a los anfibios (Mantyka-Pringle et al., 2012). Hof et al. (2011), por ejemplo,
evaluaron la distribución espacial y la interacción entre tres reconocidas amenazas: el cambio
climático, el cambio de uso del suelo y la infección por el hongo quítrido. Sus modelos indican que
las regiones con mayores afectaciones por el cambio en el uso del suelo y en el clima, coinciden;
pero, gran parte de estas no se superponen con las áreas más favorables para el hongo.
Se espera que el cambio climático incremente la frecuencia e intensidad de los incendios
forestales y otros desastres naturales catastróficos. Investigaciones previas sugieren que los
incendios ocasionales tienen pocos efectos adversos sobre los anfibios (Pilliod et al., 2003;
Hossack y Corn, 2007). Sin embargo, si los anfibios son capaces o no de resistir los futuros
incrementos en la frecuencia e intensidad de los incendios, aún es incierto (Pilliod et al., op. cit.). El
calentamiento global también causaría incremento del nivel del mar y huracanes más intensos
(IPCC, 2014). Aunque la mayoría de los anfibios no habita ambientes de agua salada, dado que el
nivel del mar aumentaría, habría intrusión salina dentro de los ambientes de agua dulce. Se ha
detectado que la intrusión salina y el daño por huracanes severos han estado asociados a
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
13
reducciones de la abundancia y la diversidad de anfibios en Luisiana, Estados Unidos (Schriever et
al., 2009).
El cambio climático incrementaría también los niveles de radiación UV y la cantidad de
contaminantes en el ambiente. La radiación UV de tipo B puede causar la muerte de los anfibios
de manera directa, a través de efectos sub-letales o en conjunto con algunos contaminantes o
patógenos (Blaustein et al., 2003). Por ejemplo, se ha demostrado que este tipo de radiación
puede incrementar la mortalidad de los embriones y larvas de anfibios (e.g. Smith et al. 2000).
Algunos efectos sub-letales que se han reportado son, la alteración del comportamiento (Blaustein
et al., 2000; Kats et al., 2000) y la producción de malformaciones fisiológicas o del desarrollo
(Ankley et al., 2002). Además, en los últimos años algunas investigaciones han sugerido que el
cambio del clima estaría ligado al aumento en el uso de pesticidas, para controlar la esperada
proliferación de plagas (Kattwinkel et al., 2011). Estos pesticidas unidos a otros productos
químicos tóxicos (Noyes et al., 2009) podrían incrementar la amenaza para los anfibios por
contaminación (Rohr et al., 2013) y por sinergia con la radiación UV (Blaustein et al., 2003).
Dado que existe poca evidencia de que el cambio del clima haya sido directamente letal para los
anfibios, es probable que esté afectando a través de efectos indirectos que eventualmente
llevarían a la disminución de las poblaciones de estas especies (Li et al., 2013). Los efectos del
cambio del clima que no son totalmente letales, son múltiples y pueden incluir la reducción del
tiempo de forrajeo, el incremento de la desecación, la reducción de la fecundidad, y cambios en la
fenología y en la distribución de las especies (Blaustein et al., 2010). Se han sugerido tres
respuestas universales de los anfibios ante el calentamiento global: 1) cambios en la fenología; 2)
cambios en la distribución geográfica; y 3) reducción del tamaño del cuerpo (Daufresne et al.,
2009).
El cambio climático podría alterar la duración de las estaciones y, por lo tanto, es posible que las
especies de anfibios puedan sufrir alteraciones en su comportamiento, incluidas las conductas
relacionadas con la reproducción (Blaustein et al., 2001, Blaustein et al., 2010). Además, los
cambios de la temperatura podrían significar cambios en los tiempos de cría, los períodos de
hibernación y la capacidad de encontrar alimento (Donelli y Crump, 1998). Las temperaturas
elevadas pueden acelerar los procesos de desarrollo de estos organismos (Duellman y Trueb,
1986). Sin embargo, se ha detectado que un desarrollo muy rápido podría afectar la supervivencia
de estos (Blaustein et al., 2010). Los cambios en la fenología podrían también afectar
indirectamente a las poblaciones. Las posibles asincronías entre los periodos reproductivos y de
desarrollo, con los periodos climáticos óptimos, podría representar riesgos de, disecación (Corn y
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
14
Muths, 2002), congelación (Todd et al., 2011) y exposición a la radiación UV-B (Blaustein et al.,
2010).
La reducción del tamaño del cuerpo ha emergido recientemente como una tercera respuesta
importante ante el cambio climático (Gardner et al., 2011; Sheridan y Bickford, 2011). Muchos
mecanismos están probablemente llevando al decrecimiento en el tamaño del cuerpo con el
incremento de las temperaturas (i.e. reglas de Bergmann). Se ha comprobado que los cuerpos
más pequeños son más eficientes en la termorregulación (Vitt y Caldwell, 2014) y que dentro del
mismo grupo, los organismos más pequeños pueden ser más tolerantes a mayores temperaturas
(McManus y Nellis, 1975). El incremento de la temperatura puede incrementar las tasas
metabólicas, resultando en que cuerpos más grandes sean más energéticamente costosos, que
los más pequeños (Gardner et al., 2011; Sheridan y Bickford, 2011).
Como el planeta se está calentando, se ha postulado que los animales cambiaran su distribución
con dirección a los polos y a elevaciones mayores (Li et al., 2013). No obstante, las evidencias de
estas migraciones en los anfibios no son contundentes (e.g. Bustamante et al., 2005; Raxworthy et
al., 2008). Por ello, técnicas como el modelado de nicho han sido aplicadas para predecir el
posible cambio de las áreas de distribución de estas especies en respuesta al cambio del clima
(Araujo et al., 2006; Lawler et al., 2010, Zank et al., 2014). Estos estudios sugieren que los
cambios de distribución varían en función de muchos factores ambientales y las propias
características de las especies.
Aunque la mayoría de los estudios realizados se han enfocado en develar los impactos negativos
del cambio del clima sobre los anfibios, se han encontrado evidencias de que este fenómeno
podría también traer consecuencias positivas a las poblaciones de estas especies (Li et al., 2013).
El clima ha fluctuado a través de la historia evolutiva de los organismos vivientes y los anfibios han
sobrevivido a cuatro extinciones en masa asociadas con anomalías climáticas (Carey y Alexander,
2003; Wake y Vredenburg, 2008). Un estudio sobre las relaciones filogenéticas y la biogeografía
histórica de los Pletodontidos revela que el calentamiento global histórico coincide con los períodos
de diversificación de estas salamandras (Vieites et al., 2007). Araujo et al. (2006) también
sugirieron que el calentamiento global en Europa, beneficiaría a los anfibios en cuanto a su
distribución, más que un enfriamiento. McCaffery y Maxell (2010) usaron información demográfica
que mostró que el calentamiento global con inviernos menos severos probablemente promovería la
viabilidad de las poblaciones de ranas manchadas de Columbia. Así también, algunos modelos
sugieren que el calentamiento haría menos problemático al hongo quítrido, ya que los
requerimientos ambientales de este microorganismo no se verían beneficiados por el cambio del
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
15
clima (Rodder et al., 2010; Hof et al., 2011). Otros enfoques empíricos sugieren que el
calentamiento reduciría la exposición de los anfibios a los contaminantes mediante la aceleración
de su desarrollo larval acuático (Rohr et al., 2011).
2.5. Modelos de nicho ecológico y cambio climático
El modelado de nicho ecológico es un campo cuyos focos de atención son el nicho, y la
distribución real y potencial de las especies (Peterson et al., 2011). Los métodos utilizados en este
campo se basan en la teoría del nicho ecológico propuesta por Hutchinson (1957) desde un
perspectiva denominada Grinnelliana, propuesta por James et al. (1984). En los últimos 15 años
esta herramienta se ha establecido como una de las más importantes en la Biogeografía y en otros
campos relacionados (Guisan y Thuiller, 2005; Elith y Leathwick, 2009; Franklin, 2010). Aunque
estos métodos estén ampliamente difundidos y las herramientas informáticas sean de uso
relativamente sencillo, las decisiones que se tomen deberán estar basados en aspectos de la
biología y la ecología de las especies (Peterson et al., op. cit.). Hasta ahora, la aplicación de estas
técnicas para la predicción de los impactos del cambio climático sobre las especies, ha
demostrado la alta complejidad inmersa en los procesos (Peterson et al., 2004) y en la
interpretación de los resultados (Elith et al., 2010). Por ello, numerosas consideraciones deben
cuidarse antes, durante y después de proceso de modelado de nicho ecológico.
2.5.1. Consideraciones del modelado de nicho ecológico
Peterson et al. (2011) propusieron que el nicho de una especie puede entenderse en el espacio
ambiental (E) y en el espacio geográfico (G). Para representar esto, los autores propusieron el
diagrama BAM (Fig. 1). En este, (A) representa el conjunto de condiciones ambientales favorables
para la especie dentro de un territorio. Las interacciones bióticas favorables estarían simbolizadas
por (B), y las regiones geográficas que han sido accesibles para las especies en un período de
tiempo dado (teniendo en cuenta el movimiento de los individuos) se representan con (M). En este
sentido, el espacio ambiental representaría el nicho, y el espacio geográfico podría entenderse
como las áreas de distribución.
Los mencionados autores también manifiestan que cada tipo de G estaría definida por las
características del diagrama BAM que la modifiquen, y tendrían su equivalente en E (Tabla 1). Por
ejemplo, GA sería el área que presente las condiciones abióticas adecuadas para la presencia de
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
16
la especie y constituiría el Nicho fundamental existente de la misma. G0, y G1, juntas, simbolizarían
el área de distribución potencial y equivaldrían al nicho reducido bióticamente. De esta manera se
evidencia la posibilidad de evaluar el arreglo espacial de una especie en un espacio geográfico, a
través del estudio de los factores ambientales favorables para su existencia (Peterson et al., 2011).
Figura 1. Diagrama BAM que representa los factores abióticos (A), de movimiento (M) y las
interacciones bióticas, que definiría la distribución de las especies. Se señalan cuatro tipos de
áreas: G, el espacio geográfico dentro del cual se desarrolla el análisis; GA, el área adecuada
abióticamente; G0, el área de distribución ocupada; y G1, el área de distribución que pudiera ser
invadido. Los círculos pequeños indican los datos de ocurrencia, los círculos negros denotan
presencias, y los círculos sin relleno indican ausencias. Tomado de Peterson et al. (2011).
Tabla 1. Resumen de las áreas de distribución (en el espacio geográfico, G) y los nichos
Grinnellianos correspondientes (en el espacio ambiental, E). Tomado de Peterson et al. (2011).
Áreas de distribución Nichos Grinnellianos
Símbolo Nombre Símbolo Nombre
GA Área adecuada abióticamente EA Nicho fundamental existente
GP Área de distribución potencial EP Nicho reducido bióticamente
G1 Área de distribución invadible E1 Nicho invadible
G0 Área de distribución ocupada E0 Nicho ocupado
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
17
En consideración a los antes mencionado, el nicho realizado (nicho ocupado) de la especie puede
ser más pequeño que el fundamental, debido a que condiciones adversas pueden evitar que las
especies habiten en las áreas donde se encuentra su potencial ecológico completo (Pulliam, 2000;
Anderson y Martínez-Mayer, 2004). Las localidades de presencia de una especie constituyen
muestras del nicho realizado de las especies. Un modelo basado en el nicho por lo tanto
representa una aproximación al nicho realizado de la especie en el área de estudio y en las
dimensiones ambientales que se consideren (Phillips et al., 2006). Así, el nicho fundamental
existente, en términos espaciales, podría representar las áreas abióticamente adecuadas para una
especie. La medida en la que esta representación se acerque a la distribución real estaría definida
por la inclusión de factores que limiten la existencia de la especie a los sitios a los que esta puede
acceder, y donde las interacciones bióticas sean favorables (Peterson et al., 2011).
Estos métodos requieren que el investigador tome decisiones biológicas y estadísticas importantes
(Guisan y Zimmermann, 2000; Anderson, 2013). El proceso de selección de los registros, las
variables y la configuración del programa de modelado, es clave en el estudio de la distribución de
las especies (Elith et al., 2011). Las muestras de presencia derivadas de bases de datos como
museos o herbarios, podrían necesitar ser revisadas y filtradas, como paso previo a la creación de
estos modelos (McPherson et al., 2004; Van Proosdij et al., 2015). La selección de variables
debería ser realizada teniendo en cuenta varios factores (e.g. escala, historia natural de la especie
e interacciones bióticas), de manera que exista concordancia entre los resultados y los
requerimientos reales para la distribución de la especie en estudio (Phillips y Dudík, 2008; Austin y
van Niel, 2010). En dependencia del objetivo, el uso de los datos de entrenamiento del modelo
puede cambiar. Se ha propuesto que la selección adecuada del área en la cual se calibra el
modelo puede ser un factor clave al momento de iniciar un estudio (Peterson et al., 2011). Así
también, se ha demostrado que el ajuste especie-específico de la configuración del programa de
modelado puede tener grandes beneficios en comparación con la configuración por defecto de
este (Anderson y Gonzalez, 2011; Muscarella et al., 2014). Por tales razones, se requiere realizar
procesos previos a la creación de los modelos.
Existen dos tipos de proyecciones que pueden aplicarse a un modelo, extrapolación y
transferencia (Peterson et al., 2011). Estos procesos se pueden realizar en espacio y tiempo, sin
embargo existen diferencias entre ellos. La extrapolación implica que un modelo será proyectado a
un espacio ambiental que puede tener condiciones no antes observadas en el área de calibración
(Williams y Jackson, 2007). Por otro lado, en una transferencia se trata de proyectar al modelo a
un espacio que puede tener condiciones ambientales similares a las del área de calibración
(Araújo y Rahbek, 2006; Peterson et al., 2007). Cada tipo de proyección tiene su utilidad, sin
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
18
embargo, en una extrapolación se debe ser cauteloso ya que el desarrollo del modelo en
configuraciones climáticas diferentes puede ser incierto (Anderson y Raza, 2010). En el caso de
los estudios que pretenden evaluar el impacto del cambio climático sobre la distribución de las
especies, se busca realizar transferencias de los modelos iniciales. De esta manera se controlan
los posibles errores que pueden suscitarse en una extrapolación.
Para la creación de estos Modelos de Nicho Ecológico (MNE) se utilizan diversos algoritmos con
basamento estadístico. En la actualidad los modelos correlativos son los que han recibido mayor
aceptación para la representación del nicho ecológico de las especies (Peterson et al., 2011).
Dentro de estos, uno de los programas más utilizados es Maxent (Elith et al. 2011; Radosavljevic y
Anderson, 2014). Esta herramienta busca la probabilidad de distribución de máxima entropía (i.e.
la más dispersa o cercana a la uniforme), sujeta a un grupo de restricciones que representan una
información incompleta de una distribución conocida (Phillips et al., 2006). Desde su creación en el
año 2004, se han desarrollado numerosas propuestas que actualmente lo convierten en un
instrumento ágil, intuitivo y eficiente al momento de realizar los modelos (e.g. Phillips et al., 2008;
Muscarella et al., 2014; Aiello-Lammens et al., 2015; Van Proosdij et al., 2015). Por este motivo, su
uso se ha extendido en diversas áreas de estudio, como las invasiones biológicas (Rödder y
Weinsheimer, 2009), la biología de la conservación (Hannah et al., 2007; Fong et al., 2015), y los
impactos del cambio climático (Thomas et al., 2004; Lawler et al., 2010: Hof et al., 2011; Zank et
al., 2014), entre otras.
2.5.2. Efectos del cambio climático detectadas a través de los modelos de nicho ecológico
Uno de los efectos del calentamiento global sobre la biodiversidad, que ha recibido gran atención
en los últimos tiempos, es el cambio de la distribución de las especies. Existen evidencias de estas
respuestas en otros grupos, sin embargo, para los anfibios los datos existentes, aunque son
respaldados, no son totalmente consistentes (Li et al., 2013). Una de las vías empleadas para
indagar en estos procesos, es la confección de MNE (e.g. Araujo et al., 2006). La tarea de los MNE
también llamados (con las debidas asunciones) Modelos de Distribución de Especies, MDE
(Franklin, 2010; Muscarella et al., 2014), es predecir la adecuación de hábitat para las especies en
función de las variables ambientales dadas (Phillips et al., 2006).
Los resultados generales de los MNE con respecto al cambio de la distribución de los anfibios en
respuesta al calentamiento global, no son muy alentadores. Con respecto a las especies tropicales
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
19
las predicciones indican que muchas reducirán sus áreas de distribución en cualquier escenario
futuro de este siglo (Lawler et al., 2010; Hof et al., 2011; Zank et al., 2014). Por otro lado, en
regiones de mayor latitud se prevé que el cambio del clima podría ser beneficioso para algunas
especies, ya que sus áreas de presencia aumentaría en años venideros (Araujo et al., 2006). Sin
embargo, la vagilidad de cada una de las especies podría cumplir un rol preponderante en el éxito
en la colonización de nuevos sectores con condiciones adecuadas en el futuro (Broenninman et
al., 2006). Por este motivo se ha propuesto que este tipo de investigaciones se sigan realizando y
que se contemplen otros factores que pudieran mejorar la certeza de las predicciones (Austin y
Niel, 2010; Sinclair et al., 2010; Moritz y Agudo, 2013).
Las predicciones de cambio de la distribución de las especies debido al calentamiento global, son
evidencia de que muchas Áreas Protegidas podrían ser menos eficientes en el futuro (Hanna et al.,
2007). En este sentido, los MNE podrían cumplir un papel importante en la indagación de las
posibles modificaciones a realizarse en los sistemas de áreas de conservación, para considerar
estos cambios (Peterson et al., 2011). De esta manera ayudarían a responder preguntas
prioritarias en este campo, como son: qué, dónde y cómo conservar (Primack, 2006); no solo en la
actualidad sino en diferentes escenarios futuros.
2.6. Trabajos previos que evalúan el impacto del cambio climático sobre la biodiversidad cubana
Capote et al. (2011), relacionaron algunos de los posibles impactos que se darían debido al
calentamiento global, sin embargo, estos autores no se enfocaron en ningún grupo particular de la
biota cubana. Algunas investigaciones relacionadas con el impacto de este fenómeno han estado
dirigidas al sector forestal (e.g. Álvarez y Mercadet, 2011). De manera general en los estudios
realizados hasta la fecha, se manifiestan las modificaciones que sufrirán factores abióticos como la
temperatura, las precipitaciones, el nivel del mar y los eventos meteorológicos extremos (Capote et
al., 2011; Suarez et al., 2013). Rodríguez y Rivalta (2007) habían analizado los efectos probables
del aumento del nivel del mar sobre la herpetofauna de la Reserva de la Biosfera Ciénaga de
Zapata, a partir de los escenarios propuestos por Hernández et al. (2005). Estos resultados
sugirieron que al menos una especie de anfibio (Peltophryne florentinoi) y 21 especies de reptiles
se verán severamente afectados a causa de este fenómeno, dado su endemismo y especialización
a la vida en los ecosistemas costeros; no obstante, algunas especies deben ser re-evaluadas
mediante el empleo de otros modelos. Otra contribución reciente es la de Suarez et al. (2013)
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
20
donde se evalúa la vulnerabilidad de diferentes ecosistemas y grupos biológicos, tales como:
anfibios del género Eleutherodactylus, reptiles, aves acuáticas asociadas a ecosistemas costeros,
manglares, y otras formaciones vegetales alejadas de las costas y a diferentes altitudes. Así
también, se evalúan los efectos sobre la diversidad marina costera. Para el primer estudio de caso,
que involucra anfibios, los autores sugieren que 30 de las especies del género Eleutherodactylus,
disminuirán su área de distribución como promedio en un 85% para el 2050 y un 98% para el
2080. Adicionalmente encuentran que mientras para algunas especies el área de distribución
tendería a desaparecer, para otras (aunque en menor cantidad) el cambio climático favorecería la
expansión del área de distribución (Suarez et al., 2013).
2.7. La familia Bufonidae en Cuba: el género Peltophryne
La familia Bufonidae es un grupo grande y complejo, con alrededor de 597 especies en 51
géneros, que comprende a los llamados verdaderos sapos (Amphibiaweb, 2016). Esta familia
presenta una distribución cosmopolita, excepto en la Madagascar, Australia, Nueva Guinea, y la
mayoría de islas oceánicas (Wells, 2007). El único bufónido en Australia (Rhinella marina) es
introducido y se ha convertido en una amenaza para la biodiversidad local (Vitt y Caldwell, 2014).
La diversificación temprana de esta familia monofilética ocurrió cerca del final del Cretáceo
Superior (Pramuk et al., 2008). Los bufónidos son los únicos anuros donde el macho adulto posee
un órgano de Bidder persistente desde el período larvario. Los adultos carecen de dientes y su
esqueleto posee palatinos pareados y fronto-parietales (Vitt y Caldwell, op. cit.).
Dentro de la familia, Peltophryne Fitzinger, 1843, es el único genero nativo representado en el
Caribe insular. Alonso et al. (2012) sugirieron que el arribo y diversificación del género en el área
del Caribe insular pudieron haber estado asociados a dos eventos paleográficos fundamentales. El
primero fue la pasada existencia de GAARlandia como puente de paso (“landspan”) para el
ancestro de las actuales especies del género Peltophryne. El segundo fue el posterior período de
separación de las islas (vicarianza isla-isla), debido al incremento de nivel del mar, propuesto
previamente por Iturralde-Vinent y MacPhee (1999), con la consecuente diversificación dentro de
cada isla. El archipiélago cubano representa el centro de diversificación de la familia Bufonidae, en
el contexto caribeño (Alonso et al., op. cit.). De las hasta ahora 12 especies descritas para la
región, todas son exclusivas de sus respectivas islas, y ocho habitan en territorio cubano. Las
especies cubanas, P. cataulaciceps (Schwartz, 1959); P. gundlachi (Ruibal, 1959); P. empusa
Cope, 1862; P. longinasa (Stejneger, 1905); P. florentinoi (Moreno y Rivalta), 2007; P. fustiger
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
21
(Schwartz, 1960); P. peltocephala Tschudi, 1835; y, P. taladai (Schwartz, 1960), exhiben una
extraordinaria diversidad morfológica, ecológica y conductual (Pramuk, 2002, Alonso et al., 2007;
Díaz y Cádiz, 2008; Henderson y Powell, 2009; Alonso, 2011)
Díaz y Cádiz (2008) en su guía taxonómica describen los rasgos más característicos las especies
de sapos cubanos, resaltando que las diferencias interespecíficas, no solo radican en su tamaño y
forma, sino también en otros aspectos vinculados a su ecología y distribución. Según Alonso
(2011) las especies de mayor talla (Longitud hocico cloaca, LHC > 100 mm) son P. fustiger, P.
florentinoi, P. peltocephala y P. taladai; de mediano tamaño es P. empusa (Máxima LHC = 76 mm);
y, las pequeñas (LHC < 36 mm) son P. cataulaciceps, P. gundlachi y P. longinasa. Las especies
que tienen mayor amplitud en su distribución son P. peltocephala, P. empusa y P. gundlachi; otras
presentan distribución regional (e.g. P. fustiger, P. cataulaciceps), mientras otras representan un
endemismo más localizado (e.g. P. florentinoi). P. longinasa es la única especie politípica dentro
del género (Henderson y Powell, 2009), con cuatro subespecies que presentan distribución
disyunta (Valdés de la Osa y Ruiz García, 1980). Peltophryne longinasa longinasa Stejneger, 1905,
y P. l. cajalbanensis Valdés de la Osa y Ruiz García, 1980 en el Occidente, P. l. dunni Barbour,
1926 en la región central del país y P. l. ramsdeni Barbour, 1914, que se conoce solo de algunas
localidades en Oriente del país. La distribución de estas especies también presenta diferencias a
nivel altitudinal, algunas se encuentran entre 0 y 70 m.s.n.m. (e.g. P. cataulaciceps y P. empusa),
otras, como P. longinasa están en lugares más elevados (100 a 820 m.s.n.m.), y dos de ellas se
encuentran entre rangos altitudinales mayores (0 a 850, y 0 a 800 m.s.n.m.), como son los casos
de P. taladai y P. peltocephala (Díaz y Cádiz, 2008).
Las especies cubanas de bufónidos ocupan diversos tipos de hábitats, que pueden ser naturales,
secundarios, o incuso antrópicos (Díaz y Cádiz, 2008; Henderson y Powell, 2009). La especie
mediana, una pequeña (P. gundlachi) y las grandes, excepto P. florentinoi, se han adaptado a una
gran diversidad de hábitats; mientras las restantes parecen ser más especialistas en relación a los
tipos de bosque (e.g. P. longinasa) o de suelos (e.g. P. cataulaciceps) (Schwartz y Henderson,
1991, Henderson y Powell, op. cit). Los procesos de reproducción y cría también difieren entre
estas especies, estos pueden realizarse en diferentes tipos de cuerpos de agua, y a su vez estos
bufónidos pueden ser criadores explosivos (P. cataulaciceps) o prolongados (P. peltocephala), y
tener distintos tipos de puesta (Díaz y Cádiz, 2008, Henderson y Powell, 2009). Se considera que
estas especies son de actividad nocturna, excepto P. longinasa. Existen también diferencias entre
los períodos estacionales en los que se les puede encontrar, mientras unos son comunes (e.g. P.
taladai), otros solo pueden ser detectados en los períodos de mayor pluviosidad (e.g. P.
florentinoi). Considerable variabilidad presentan en cuanto a caracteres conductuales como por
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
22
ejemplo los sitios de vocalización y/o reproducción, así como en las características espectrales y
temporales de sus llamadas de anuncio (Alonso y Rodríguez, 2003; Alonso et al., 2007; Hernández
et al., 2010; Alonso, 2011).
Tres especies de Peltophryne han sido catalogadas como amenazadas en el Libro Rojo de los
Vertebrados de Cuba (González et al., 2012): dos de ellas En Peligro (EN), P. cataulaciceps y P.
longinasa; mientras que P. florentinoi ha sido evaluada como Vulnerable (VU). Por otro lado, en la
Lista Roja de la UICN se catalogan como amenazadas a seis de las ocho especies cubanas del
género Peltophryne, clasificando como de Preocupación Menor (LC) solamente a P. fustiger y a P.
peltocephala (UICN, 2016). Las especies P. empusa, P. gundlachi y P. taladai están consideradas
como Vulnerables (VU); En Peligro (EN) se encuentran P. cataulaciceps y P. longinasa; y
finalmente P. florentinoi ha sido catalogada como En Peligro Crítico (CR). Aunque la subespecie,
Peltophryne longinasa dunni parece estar afectada por el hongo quítrido (Díaz et al., 2007) y otra,
Peltophryne longinasa ramsdeni, no sido avistada en las últimas tres décadas (Alonso et al., 2012),
todos los restantes taxa han sido observados en la naturaleza en años recientes (Hedges y Díaz,
2011).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
23
3. MATERIALES Y MÉTODOS
3.1. Área de estudio
Este trabajo se realizó para la extensión terrestre del archipiélago cubano, que posee una
superficie aproximada de 110 677 km2. Está situado en el cinturón intertropical, en el extremo
noroeste de la cuenca del mar Caribe en el grupo de las Antillas Mayores del Caribe insular. Cuba
presenta una interrelación entre la temperatura y la humedad característica, que condiciona su
régimen hídrico, los tipos de vegetación y los suelos (Gutiérrez y Rivero, 1997).
El clima en Cuba es tropical moderado, y es influenciado por la cercanía al continente
norteamericano, un relieve con relativamente pocos accidentes, y por la insularidad (Gutiérrez y
Rivero, 1997). La situación geográfica de esta área, sus dimensiones y su configuración larga y
estrecha, hacen que Cuba presente características climáticas mixtas y contrastantes (i.e.
insularidad y continentalidad; Acevedo, 1980). Esto promueve mayor diferenciación de condiciones
climáticas dentro de su territorio (e.g. sectores donde las diferencias de temperatura diarias y
anuales son grandes, y sectores donde estas variaciones son reducidas). El área de estudio se
caracteriza además, por dos temporadas hidrológicas, de lluvias entre mayo y octubre, y seca de
noviembre a abril (salvo el caso de la parte conocida como Nipe-Baracoa, donde la temporada
noviembre-abril es la de mayor pluviosidad). En la época lluviosa se registran el 80% de las
precipitaciones anuales medias (1 375 mm) con variaciones locales (Díaz, 1989).
La temperatura media anual de Cuba es de alrededor de 25°C, las medidas de este parámetro
ascienden de enero a julio, y se estabiliza, luego decrecen de octubre en adelante (Acevedo,
1980). Las temperaturas disminuyen a medida que se adentra en la isla y que se asciende en
altitud. El gradiente de temperatura es de 0,6° C por cada 100 m de ascenso, el de precipitaciones
es de 150-170 mm / 100m (Occidente), 100 a 120 mm/ 100 m (resto del archipiélago), hasta los
400 o 500 msnm; sobre este nivel el gradiente disminuye.
El archipiélago presenta uno de los orígenes geológicos más complejos del mundo (Formel, 1989).
El relieve de la Isla principal de Cuba se compone principalmente de llanuras entre altitudes de 0 y
120 msnm, y las principales elevaciones están restringidas a zonas específicas (Díaz, 1989). Los
cuatro grupos de sistemas montañosos del país son Guaniguanico compuesta por la Sierra de los
Órganos y la Sierra Maestra (Occidente); el macizo Guamuhaya (Centro); y, Sierra Maestra y el
grupo Nipe-Sagua-Baracoa (Oriente). Estos procesos geomorfológicos coinciden con las áreas de
mayor cobertura forestal (Mateo y Acevedo, 1989).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
24
Para un mejor análisis de los resultados, el área de estudio (Fig. 2) se dividió en las cuatro
regiones físico-geográficas propuestas por Estrada y Ruibal (1999). Esta regionalización es un
resultado de la simplificación del mapa regional de Mateo y Acevedo (1989), para lo cual se
tuvieron en cuenta las diferencias entre estas regiones.
Figura 2. Regiones físico geográficas del área de estudio. Archipiélago cubano en el contexto
caribeño (inserto).
3.2. Procesamiento previo de los datos
3.2.1. Selección y filtrado de los registros de presencia
Los registros de presencia (muestras) utilizados para elaborar los MNE de las especies de
bufónidos en Cuba, fueron obtenidos a partir del levantamiento de la información publicada,
inventarios de especies, así como de datos provenientes de colecciones herpetológicas cubanas
(CZACC, BSCH) y extranjeras (AMNH) que albergan especímenes del género Peltophryne. Para
ello, se utilizaron los trabajos de Alonso (2011), Rivalta et al., (2014) y Rodríguez et al. (2015), los
cuales comprenden una amplia lista de localidades para siete de las ocho especies de sapos
cubanos. Otras bases de datos como HerpNet o GBIF, fueron consultadas, no obstante, para este
grupo de especies no significaron un aporte adicional al de las fuentes antes mencionadas.
Peltophryne florentinoi fue excluida del análisis debido a que los registros de presencia conocidos
están restringidos a una sola localidad, lo cual impide realizar modelos adecuados de su
distribución (Wisz et al., 2008). Además de las localidades obtenidas de fuentes publicadas, se
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
25
añadieron algunos registros de campo que no estaban incluidos dentro de estas bases, que fueron
tomados durante expediciones herpetológicas en los últimos tres años. Ansel Fong del Centro
Oriental de Ecosistema y Biodiversidad de Santiago de Cuba proporcionó algunas localidades no
comprendidas en las fuentes anteriores.
Los registros fueron depurados para descartar las localidades donde los informes procedían de
años anteriores a 1950, aquellas donde no existía certeza de la existencia de las especies y las
que presentaban características ambientales incongruentes con las conocidas para cada especie.
Las características ambientales de cada localidad constituyeron los valores de variables
bioclimáticas y de altitud que fueron extraídos para cada registro de presencia. Las variables
bioclimáticas fueron obtenidas de la base de datos del WorldClim versión 1.4 (grupo de datos S4)
a una resolución de 30 arc-seconds (≈1 km2) (Hijmans et al., 2005). Estos datos interpolados
fueron proyectados desde estaciones meteorológicas (generalmente desde 1950 hasta 2000)
usando técnicas de splining (thin- plate smoothing) para producir mapas de alta resolución de los
datos climáticos mensuales promedios. Dichas bases de datos mensuales fueron procesadas para
producir las 19 variables bioclimáticas con alta importancia en la representación de la distribución
de las especies. La variable altitud fue obtenida de la misma base de datos y posee igual
resolución. Aquellas localidades que presentaron valores incongruentes (outlayers), fueron
descartadas.
La base de registros depurada fue nuevamente procesada para disminuir el error asociado al
mayor esfuerzo de muestreo en los sectores de mayor accesibilidad (e.g. cercanías de centros
poblacionales o alrededores de carreteras). Esto se realizó debido a que muchas localidades de
presencia provienen de bases de datos donde los errores de muestreo son un factor de riesgo
(e.g. colecciones y museos) (Hijmans, 2012). El uso de registros con este tipo de sesgo, puede
llevar a resultados alterados en los modelos de nicho ecológico, debido a que resultan en una
sobre-representación de las características ambientales donde existen muestras muy cercanas
(Anderson y González, 2011; Varela et al., 2013; Boria et al., 2014). Para evitar este problema se
aplicó un filtrado espacial (en inglés más conocido como thinning) a los registros resultantes de la
selección anterior. Este procedimiento consistió en eliminar los registros de presencia que se
encuentren a una distancia menor a aquella que se determinó como distancia máxima al vecino
más cercano según Pearson et al. (2007).
Aunque algunos métodos se han desarrollado para estimar una adecuada distancia al vecino más
cercano (Veloz, 2009), en este caso se definió la misma en base al conocimiento previo de la
distribución, la historia natural de cada especie (Tabla 2) y la heterogeneidad del territorio en que
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
26
habitan (e.g. Radosalfjevic y Anderson, 2014). Además, se tuvieron en cuenta algunos rasgos
fenotípicos que según Van Bocxlaer et al. (2010) resultan óptimos para la expansión del área de
distribución en bufónidos (Tabla 2, Anexo 1), así como la estructura filogeográfica conocida para
las poblaciones de algunas especies de sapos cubanos (Alonso et al., 2012; Rodríguez et al.,
2015). Los datos recopilados fueron organizados y a cada rasgo se le asignó un valor cualitativo.
Se sumaron los valores asignados a los rasgos fenotípicos óptimos para la expansión y al tamaño
del área de distribución, y a estos se le restaron los valores referentes a la heterogeneidad de las
áreas de distribución y los de la estructura filogeográfica de cada especie (Anexo 1). En base al
resultado de esta adición se seleccionó una distancia al vecino más cercano independiente para
cada una de las especies.
Se programaron 50 repeticiones y se realizó un análisis distintivo entre los registros de la Isla de la
Juventud y los de la Isla de Cuba, para aquellos bufónidos que presentaban esta disyunción en su
distribución (e.g. P. cataulaciceps, P. empusa, P. gundlachi y P. peltocephala). Este procedimiento
se realizó con el paquete "spThin" (Aiello-Lammens et al., 2015) de la librería de R 3.2.2 (R Core
Team, 2015) y se utilizó la distancia (en kilómetros) al vecino más cercano previamente calculada
(Anexo1).
3.2.2. Selección del área para la calibración de los modelos
Como área de calibración para la especie de menor distribución (i.e. P. cataulaciceps) y las de
distribución regional, pero en zonas elevadas (i.e. P. longinasa, P. taladai y P. fustiger), se
seleccionó todo el territorio cubano. En el caso de las especies de mayor distribución (i.e. P.
empusa, P. gundlachi y P. peltocephala) el área de calibración se extendió al territorio
comprendido entre la siguiente extensión geográfica en grados decimales (N, 25º; S, 5º; E, -58º; O,
-95º). La finalidad de seleccionar áreas mayores a las de la distribución realizada de las especies
es la de entrenar al modelo con una mayor gama de condiciones ambientales, que pudieran incluir
aquellas que se presentaría en los escenarios futuros (e.g. Pearson et al., 2002). De esta manera
se garantiza una proyección hacia características sobre las que los modelos iniciales fueron
entrenados y se evita el problema de la aparición de climas no análogos (Transferencia). Sin
embargo, la selección de un área de calibración más extensa que la de distribución real de la
especie, pudiera llevar a un sobreajuste (Anderson y Raza, 2010) o a modelos muy generalistas
(VanDerWal et al., 2009).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
27
3.2.3. Selección de variables para la creación de los modelos de nicho ecológico de las especies
La selección de variables ambientales (predictores) es de gran importancia cuando se busca que
los modelos se ajusten adecuadamente al objetivo que se persigue. En estudios que se pretende
estimar el efecto potencial del cambio climático sobre a distribución de la especies generalmente
se han utilizado únicamente predictores bioclimáticos (e.g. Araujo et al., 2006; Zank et al., 2014).
Por otro lado, se ha sugerido que el uso exclusivo de variables climáticas no es suficiente para
identificar la distribución de las especies. Austin y Van Niel (2010) proponen que el uso de
variables adicionales que no sean exclusivamente climáticas, podría mejorar la capacidad
predictora de los modelos en función del calentamiento global. En este caso se utilizaron variables
exclusivamente climáticas para seis de las siete especies de bufónidos estudiadas. Para el caso
de P. cataulaciceps se utilizó como variable adicional la capa de Tipo de Suelos (base de datos de
GeoCuba) debido a su alta dependencia a sustratos específicos (arenas de sílice).
Las variables bioclimáticas que representaron los predictores de temperatura y precipitación para
las especies del género fueron obtenidas de la base de datos del WorldClim. Para el modelado se
utilizaron las variables que pudieran ser importantes para la presencia de las especies, basándose
en el conocimiento de la historia natural de cada una de estas. Estos predictores fueron
seleccionados para evitar utilizar aquellas que presenten alta correlación (i.e. valores de r > 0,8).
La correlación entre las variables se evaluó entre los valores extraídos en el entorno ambiental
disponible de cada especie (en inglés, background), mediante el empleo del programa R 3.2.2.
(Anexo 2-3).
Para transferir los modelos a los escenarios futuros se utilizaron las mismas variables ambientales
no climáticas con las que se realizaron los modelos iniciales. Además se usaron las variables
bioclimáticas futuras correspondientes (años 2050 y 2070) para cada especie con el cuidado de
que coincidieran con aquellas utilizadas en la calibración. Estos predictores corresponden a los
escenarios climáticos, Trayectorias Representativas de Concentración (RCP, por sus siglas en
inglés) 2.6 y 8.5 del Modelo de Circulación General del Centro Climático General de Beijing (BCC-
CSM1.1). El escenario RCP 2.6 asume que la concentración de GEI se incrementará a futuro con
un pico máximo en 2040 y el RCP 8.5 asume un incremento continuado de la concentración de los
GEI, incluso después de 2100 (IPCC, 2013). Las variables bioclimáticas futuras fueron obtenidas
de la base de datos futuros de WorldClim con la misma resolución que las variables del año 2000.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
28
Tabla 2. Resumen de los rasgos fenotípicos, distribución e historia natural conocida de las especies del género Peltoprhyne en Cuba
(Díaz y Cádiz, 2008; Henderson y Powell, 2008), utilizados para estimar la distancia al vecino más cercano. Para mayor detalle sobre el
cálculo ver Anexo 1.
Especie
Historia natural de las especies
Tamaño Distribución conocida Rango
altitudinal (m s.n.m.)
Diversidad de hábitat Sitios de reproducción Período de
actividad diaria Período de
actividad anual
P. empusa Mediano Pancubana 0-70 Alta charcas temporales nocturno explosivo
P. gundlachi Pequeño
Pancubana (excepto sector este de la región Oriental)
0 - 70 Alta charcas temporales nocturno explosivo
P. peltocephala Grande
Cuasi-pancubana (excepto región Occidental) incluida la Isla de la Juventud
0 - 800 Alta variados nocturno prolongado, a veces explosivo
P. taladai Grande
Regional. (Centro-Oriente, sin incluir archipiélagos adyacentes)
0 - 850 Alta variados nocturno prolongado
P. fustiger Grande
Regional. (Occidente sin incluir la Isla de la Juventud)
0- 390 Alta variados nocturno prolongado (estacional)
P. longinasa P. l. longinasa P. l. cajalbanensis P. l. dunni P. l. ramsdeni
Pequeño
Disyunta (poblaciones aisladas)
Región Occidental, Alturas de Pizarras
del Sur de Pinar del Río
100 - 820
Media
Remansos de arroyos o
bosques inundables diurno prolongado
(estacional)
Pequeño Región Occidental, Meseta de Cajálbana Baja
Pequeño
Región Central, Macizo Montañoso Guamuhaya
Media
Pequeño Región Oriental, Meseta del Guaso Baja
P. cataulaciceps Pequeño
Regional (exclusivo del suroeste de Pinar del Río y mitad norte de la Isla de la
Juventud) 0 - 70 Baja charcas temporales nocturno y
crepuscular explosivo
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
29
3.2.4. Ajustes de las configuraciones del programa de modelado
Ya que el desempeño de los MNE es sensible a las especificaciones del proceso de modelado
(Araújo y Guisan, 2006; Araújo y Peterson, 2012; Radosavljevic y Anderson, 2014), se ha
propuesto que la afinación especie-específica de las configuraciones del programa (conocida en
inglés como smoothing) puede mejorar el desempeño de los modelos. Además, se ha planteado
que la selección independiente de los grupos de datos de entrenamiento y de prueba puede
reducir el grado en que los modelos se sobre ajustan (overfitting) a los registros de presencia.
Estas propuestas son especialmente importantes cuando existe la necesidad de transferir los
modelos en espacio y en tiempo (Peterson et al., 2011; Anderson, 2012, 2013).
En este sentido, previo a la elaboración de los MNE se procedió a la evaluación de las
configuraciones del programa para cada especie. Esto se realizó a través de la comparación de los
desempeños de 48 modelos de prueba, en los cuales se empleó el método de bloque, para la
partición de datos de entrenamiento y prueba; ocho valores (entre 0,5 y 4, con incrementos de 0,5)
del multiplicador de regularización (RM por sus siglas en inglés); y, cinco diferentes Tipos de
clases (en inglés, Feature classes), L, LQ, H, LQH, LQHP y LQHPT (donde L = linear, Q =
quandratic, H = hinge, P = product, T = threshold). El método de bloque fue seleccionado debido a
que se considera que este puede ser más apropiado para trabajos que involucren la proyección de
los modelos a diferentes escenarios, donde existe la posibilidad de encontrar condiciones
ambientales no análogas a las actuales (Wenger y Olden, 2012).
Los modelos de evaluación se realizaron con los registros de las especies previamente filtrados
(Tabla 3) y con las variables seleccionadas para cada especie (Tabla 3 y Tabla 4). Para reducir la
influencia del error espacial de muestreo, se utilizaron 20 000 y 100 000 unidades de muestreo
tomadas aleatoriamente dentro del entorno ambiental disponible de las especies de menor y mayor
distribución, respectivamente. El entorno ambiental disponible para cada especie se corresponde
con el área de calibración previamente definida. Las unidades de muestreo se generaron con la
función randomPoints del paquete “dismo” (Hijmans et al., 2015) de la librería de R 3.2.2.
El desempeño de estos modelos de prueba se evaluó mediante seis descriptores (Muscarella et
al., 2014). El Área Bajo la Curva del gráfico de las características operativas del receptor, basada
en los datos de prueba (ABC-PR). La diferencia entre el ABC de entrenamiento y de prueba (ABC-
DIF), utilizado para cuantificar el sobre-ajuste de los modelos (Warren y Seifert, 2011). Las tasas
de omisión calculadas en función de la proporción de los registros que se excluyen de las áreas de
presencia al aplicar dos umbrales de división, el mínimo valor de presencia (por sus siglas en
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
30
inglés MTP = 0%) y 10 percentil de los valores de presencia (10%) (Pearson et al., 2007). Además,
se calcularon el Criterio Informativo de Akaike corregido (AICc por sus siglas en inglés), el delta
AICc (D-AICc) y el peso del AICc (P-AICc), como medidas de desempeño alternativas. Estos
parámetros proveen información de la calidad relativa de un modelo dando los datos con los que
se creó el mismo (Burnham y Anderson, 2004; Warren y Seifert, 2011). Los MNE de prueba y la
evaluación del desempeño de los mismos, se realizaron con el paquete "ENMeval" (Muscarella et
al., op. cit.) de la librería de R 3.2.2. Se seleccionó el mejor modelo en base a los valores de delta
AICc, cuando existió más de un valor mínimo, se escogió el que presentara menores tasas de
omisión.
Tabla 3. Número de parámetros (registros y variables) utilizados para la evaluación de los modelos
de nicho iniciales para las especies del género Peltophryne en Cuba.
Especie Número inicial de
registros
Número de registros
resultantes del filtrado
Número de variables
seleccionadas
P. empusa 57 47 8
P. gundlachi 44 37 8
P. peltocephala 144 89 8
P. taladai 48 31 5
P. fustiger 61 30 7
P. longinasa 24 16 7
P. cataulaciceps 16 15 7
3.3. Identificación del impacto del cambio climático sobre la distribución de las especies del género Peltophryne en Cuba
3.3.1. Creación de modelos de distribución de las especies
Los MNE actuales (2000) fueron creados con los registros de presencia filtrados y las variables
ambientales que se seleccionaron, en base a los análisis previos (Tablas 3-4 y Fig. 3). El proceso
de modelado se realizó en el programa MaxEnt versión 3.3.3k (Phillips et al., 2006). Se realizaron
50 réplicas por Submuestreo (Subsample) y se modificaron algunas de las especificaciones de la
configuración por defecto del programa en función de los resultados obtenidos para cada especie
en la evaluación previa (Tabla 5). Se utilizó el entorno ambiental disponible usado en el proceso de
evaluación de los modelos previos. Como valor de umbral, para la creación de los resultados de
presencia-ausencia, se utilizó el mínimo valor de presencia de entrenamiento (minimum training
presence threshold). Este valor fue seleccionado debido a que al ser menos restrictivo permite que
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
31
las proyecciones a escenarios futuros consideren un mayor rango de valores como áreas de
presencia. Esto se realizó debido a que se espera que en el futuro, climas no análogos pudieran
presentarse (Colwell et al., 2008), lo cual reduciría la posibilidad de que los rangos ambientales de
especies con baja tolerancia persistan en el tiempo. De esta manera se evitó realizar predicciones
alarmistas al considerar todo el rango de tolerancia detectado para cada especie. Los MNE fueron
proyectados (transferidos) al escenario actual (2000) y a los años 2050 y 2070, en dos escenarios
climáticos distintos (RCP 2.6 y 8.5). En la transferencia de los modelos se aplicó clamping y no se
permitió extrapolaciones. Para la representación de la distribución potencial de las especies se
utilizaron los promedios de las salidas logísticas de los modelos realizados.
Para evaluar el desempeño de los modelos se usó el Área Bajo la Curva ROC (ABC) (Phillips et
al., 2006). Los valores ABC varían de 0,5 a 1; los resultados mayores a 0,9 denotan un poder de
predicción muy bueno y aquellos entre 0,7 a 0,8 indican un poder predictivo útil (Swets, 1988).
Este indicador se midió para los datos de entrenamiento y de prueba y se compararon los dos para
evaluar sus diferencias. Además, se tuvieron en cuenta los valores de omisión respecto al umbral
de división del mínimo valor de presencia. Esto se realizó para evaluar la existencia de sobreajuste
o de un ajuste bajo. Los errores de comisión no se evaluaron ya que con fines de realizar las
proyecciones de los modelos a escenarios futuros es necesario enfocarse en la distribución
potencial de las especies (Anderson, 2015). Estos es, detectar las áreas con características
ambientales adecuadas y no solo aquellas que realmente ocupa una especie. La contribución de
las variables a los modelos se evaluó mediante los resultados de la prueba de Jackknife.
Figura 3. Registros de presencia de las especies del género Peltophryne (a excepción de P.
florentinoi) resultantes del proceso de filtrado espacial.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
32
Tabla 4. Variables bioclimáticas y edáficas utilizadas para la creación de los modelos de nicho ecológico de las especies del género
Peltophryne en Cuba.
Especie
Variable (código) P. empusa P. gundlachi P. peltocephala P. taladai P. fustiger P. longinasa P. cataulaciceps
Temperatura media anual (BIO1)
X x x
Rango diurno medio (BIO2)
X X
x x
Isotermalidad (BIO3) x
x
Estacionalidad de la temperatura (BIO4)
x X X x x
Temperatura máxima del mes más cálido (BIO5)
Temperatura mínima del mes más frío (BIO6)
x x
Rango anual de temperatura (BIO7) x x
x
Temperatura media del trimestre más lluvioso (BIO8) x x
x
Temperatura media del trimestre más seco (BIO9)
X
Temperatura media del trimestre más cálido (BIO10)
Temperatura media del trimestre más frío (BIO11)
Precipitación anual (BIO12)
X
x x
Precipitación del mes más lluvioso (BIO13)
x
Precipitación del mes más seco (BIO14) x
x
Estacionalidad de la precipitación (BIO15) x x X
x
Precipitación del trimestre más lluvioso (BIO16) x x
X
Precipitación del trimestre más seco (BIO17)
x X X x
Precipitación del trimestre más cálido (BIO18) x x X
x x x
Precipitación del trimestre más frío (BIO19) x x X
Tipo de suelos (SUELOS) x
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
33
3.3.2. Evaluación de los posibles cambios futuros de las áreas de distribución de las especies
Este trabajo parte de la asunción de que no existirá desplazamiento de las especies hacia sectores
que en el futuro presenten condiciones climáticas adecuadas. Para evaluar el efecto potencial del
cambio climático sobre la distribución de las especies estudiadas, se evaluaron las diferencias
entre las Áreas de presencia potencial (APP) de cada especie. Las APP se obtuvieron al binarizar
los modelos logísticos resultantes (0 = ausencia, 1 = presencia). Se describieron los patrones
espaciales de las áreas de presencia de todas las especies en todos los escenarios analizados. Se
identificaron las zonas donde las condiciones climáticas más adecuadas para la distribución de la
especie se perdieron, los sectores donde estas condiciones se conservaron, y los sitios en los que
debido al cambio de condiciones se crearon nuevas áreas de posible distribución. Se crearon
mapas donde se combinaron las APP de los siete bufónidos estudiados. Además, para tener una
apreciación más acercada del arreglo espacial de la riqueza de especies se creó un mapa con las
APP ajustadas a la distribución conocida de cada una de las especies. Las APP ajustadas a la
distribución de las especies se crearon controlando los errores de comisión (falsas presencias) en
los modelos de nicho ecológico. Esto se realizó eliminando las APP de las especies que se han
registrado en sectores separados por barreras marinas de sus áreas de presencia conocidas. Así
también se eliminaron las APP en las regiones donde se consideran ausentes a algunas especies.
Es necesario aclarar que el procedimiento de ajuste manual de las APP conlleva varias
asunciones, por lo cual no se debe considerar como un resultado definitivo. Sin embargo, esto
ayuda a una mejor apreciación de la distribución real de las especies y de los impactos esperados
debido al cambio de las condiciones climáticas.
En los mapas compuestos por las APP y las APP ajustadas, de las especies estudiadas, se
identificaron los patrones de distribución potencial y de riqueza específica del género Peltophryne
para Cuba en el escenario inicial y los posibles cambios a esperarse en el futuro. Esto se realizó
comparando los resultados de los modelos creados para el escenario del año 2000, frente a los
proyectados a los años 2050 y 2070 en los escenarios RCP 2.6 y 8.5. Los cálculos para obtener
los mapas conjuntos se realizaron en el programa ArcGis 10.1.
Se calcularon las proporciones de las APP que potencialmente se perderían en los escenarios
futuros, para cada una de las especies. Estas proporciones fueron comparadas con las APP
iniciales, para identificar la relación entre la proporción de área perdida y el área de distribución
inicial, con la asunción de que no existiría dispersión hacia las nuevas APP (futuro). Los gráficos
de esta relación, curva de mejor ajuste y modelo lineal, se realizaron en el programa R 3.2.2.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
34
Tabla 5. Indicadores de desempeño de las configuraciones de Tipos de clases y Multiplicadores de regularización seleccionados para la
creación de los modelos de nicho ecológico de las especies del género Peltophryne en Cuba.
Especie Configuración Tipos de
clases
Multiplicador de
regularización
ABC de
entrenamiento
Diferencia
de ABC
Tasa media
de omisión
10%
Tasa media
de omisión
0%
AICc delta
AICc
Peso
del
AICc
P. empusa LQ_0.5 LQ 0.50 0.95 0.01 0.09 0.06 858.29 0.00 0.57 P. gundlachi LQ_0.5 LQ 0.50 0.97 0.01 0.25 0.22 665.03 0.00 0.88 P. peltocephala LQHPT_3 LQHPT 3.00 0.96 0.01 0.17 0.03 1574.81 0.00 0.34 P. taladai LQ_0,5 LQ 0,50 0,81 0,12 0,21 0,17 670,94 0,00 0,10
P. fustiger LQHP_4 LQHP 4,00 0,91 0,02 0,07 0,04 617,22 0,00 0,22
P. longinasa L_0,5 L 0,50 0,92 0,02 0,13 0,06 318,99 0,00 0,24
P. cataulaciceps LQH_2 LQH 2,00 0,93 0,05 0,23 0,17 287,40 0,00 0,90
ABC = Área bajo la curva ROC; AICc = Criterio Informativo de Akaike corregido; L = linear, Q = quandratic, H = hinge, P = product, T = threshold
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
35
3.3.3. Cambio del clima en las APP que potencialmente se perderían
En las áreas donde, en los escenarios futuros, se perderían las condiciones favorables para la
presencia de las especies, se calcularon las diferencias medias entre las variables de 2000 y, las
de 2050 y 2070 en los dos escenarios evaluados (RCP 2.6 y 8.5). Estas comparaciones se
realizaron utilizando los valores de las variables bioclimáticas extraídas mediante unidades de
muestreo aleatorias generadas en el programa ArcGis 10.1. Los puntos aleatorios fueron creados
con una separación mínima de 1 km. El número de unidades de muestreo se determinó en función
del tamaño de las áreas que sufrirían cambios a futuro (entre 10 y 100). La significación estadística
de las diferencias encontradas se probó a través de Análisis de Montecarlo con 10 000
permutaciones, en el programa PopTools 3.0.5 (complemento de Microsoft Office Excel) (Hood,
2008). Este análisis permitió obtener las tendencias generales del cambio de las variables
bioclimáticas en las áreas de distribución de las especies en estudio.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
36
4. RESULTADOS
4.1. Modelos de nicho ecológico
Los modelos de nicho ecológico obtenidos para las especies del género Peltophryne en Cuba
(excepto P. florentinoi) no se encuentran sobre ajustados a los datos y muestran altos valores de
desempeño (Tabla 6). Esto se refleja en elevados valores de ABC de entrenamiento y de prueba
(valores que no se obtendrían al azar), y en las pequeñas diferencias entre estos dos parámetros.
Las tasas de omisión (Tabla 6) indican una casi total representación de las localidades de
presencia de las especies, dentro de las APP predichas (máximo una localidad fuera de las APP).
Si se consideran todos los parámetros, la especie cuyo modelo obtuvo un mejor desempeño fue P.
peltocephala. El modelo de menor desempeño si se considera las tasas de omisión fue el obtenido
para P. cataulaciceps, no obstante, este valor está relacionado directamente con la escasez de
registros de esta especie (15 utilizados en el modelado). Por otro lado, para las especies de
distribución regional los errores de comisión fueron mayores (Figs. 4-10).
Tabla 6. Parámetros derivados de los modelos de nicho ecológico creados para las especies del
género Peltophryne en Cuba (se excluye del análisis a P. florentinoi). Los valores de desempeño
se muestran en una escala de 0 a 1. (ABC) Área Bajo la Curva. (ABC-ENT) ABC de
entrenamiento. (ABC-DIF) Diferencia de ABC. (ABC-PR) ABC de prueba.
Especie ABC-ENT ABC-DIF ABC-PR Umbral al 0% Tasa de omisión al 0%
P. empusa 0,976 0,003 0,973 0,075 0,021
P. gundlachi 0,984 0,005 0,979 0,169 0,027
P. peltocephala 0,982 0,006 0,976 0,204 0,000
P. taladai 0,849 0,021 0,828 0,109 0,032
P. fustiger 0,929 0,003 0,926 0,285 0,033
P. longinasa 0,925 0,012 0,913 0,092 0,062
P. cataulaciceps 0,990 0,035 0,955 0,035 0,067
La contribución de las variables a los modelos resultantes fue distinta entre las especies de mayor
y menor distribución (Tabla 7). Para las especies más ampliamente distribuidas (P. empusa, P.
gundlachi y P. peltocephala), las variables derivadas de la temperatura mostraron mayor
contribución. Mientras, para las especies regionales la contribución de las variables relacionadas
con la precipitación fueron las de mayor aporte. El modelo para la especie de menor distribución,
P. cataulaciceps, recibió un aporte superior de la variable Tipo de Suelos.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
37
Tabla 7. Contribución de las variables ambientales a los modelos de nicho ecológico de las especies del género Peltophryne en Cuba
(a excepción de P. florentinoi). Los valores de aporte se muestran en porcentajes. Las variables de mayor aporte para cada modelo se
señalan con asterisco (*).Códigos de las variables como en la Tabla 3.
Especie Contribución de la variable al modelo
BIO1 BIO2 BIO3 BIO4 BIO6 BIO7 BIO8 BIO9 BIO12 BIO13 BIO14 BIO15 BIO16 BIO17 BIO18 BIO19 SUELOS
P. empusa - - 34,39* - - 0,81 11,28 - - - 0,23 6,09 2,50 - 10,01 34,69* -
P. gundlachi - - - 61,51* - 1,42 1,98 - - - - 4,69 5,77 0,24 12,90 11,48 -
P. peltocephala - 10,56 - 52,92* - - - 20,14 7,34 - - 3,1337 - 1,20 0,01 4,71 -
P. taladai 24,21 8,10 - 10,29 - - - - - - - - 3,88 53,52* - - -
P. fustiger 0,80 - - 34,11 0,74 0,32 - - 0,56 - - - - 51,69* 11,78 - -
P. longinasa 36,69 12,83 - 0,83 0,50 - - - 0,00 - - 0,52 - - 48,63* - -
P. cataulaciceps - 10,45 23,80 - - - 6,45 - - 2,00 1,86 - - - 4,46 - 50,98*
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
38
4.2. Distribución potencial de las especies del género Peltophryne y posibles cambios futuros
La distribución potencial inicial (escenario 2000) de las especies estudiadas concuerda tanto con
los registros conocidos de presencia, como con sus características ecológicas descritas. Es decir
se observan distribuciones que abarcan espacialmente los registros de presencia, y que incluyen
otras áreas ambientalmente semejantes a las de entrenamiento (Fig. 4-10). Las especies de mayor
área de distribución (Peltophryne empusa, P. gundlachi y P. peltocephala) coinciden en gran parte
de sus APP (Figs. 4B-6B). No obstante, si se observan las probabilidades relativas de presencia
de estas (Figs. 4A-6A), se aprecian marcadas diferencias. Peltophryne empusa y P. gundlachi
presentan mayores valores de probabilidad hacia las regiones Occidental y Central, a bajas
altitudes (Figs. 4A-5A). Por otro lado, P. peltocephala presenta mayores probabilidades de
presencia hacia las regiones Oriental y Camagüey-Maniabón, en las áreas de mayor elevación
(Fig. 6A). Para las tres especies mencionadas se observan valores altos de probabilidad de
presencia en la Isla de la Juventud (Figs. 4A-6A). Las especies de distribución aparentemente
disyunta son P. taladai y P. longinasa (Figs. 7B y 9B), en estas se observa que los mayores
valores de probabilidad se sitúan hacia zonas elevadas de tres de las regiones estudiadas (Figs.
7A y 9A). Las especies regionales (P. fustiger y P. cataulaciceps) muestran altas probabilidades de
presencia en sus áreas de registro, sin embargo se extienden hacia algunas zonas del centro del
país (Figs. 8A y 10A). Las mayores probabilidades están asociadas con lugares elevados para P.
fustiger, y de baja altitud para P. cataulaciceps. Las cuatro especies de menor distribución también
presentan APP en la Isla de la Juventud, no obstante, solo P. cataulaciceps presenta poblaciones
en esta parte del archipiélago.
Las siete especies evaluadas presentan particularidades tanto en sus APP como en los cambios
que estas áreas sufrirían en los escenarios climáticos futuros, por ello se analizan de manera
individual a continuación:
Peltophryne empusa
Las APP iniciales de esta especie se presentan homogéneas a lo largo de las cuatro regiones del
país, sin embargo no incluyen las áreas de mayor elevación y la sección más extrema hacia el este
de la región Oriental (Fig. 4B). Podrían existir áreas de sobre predicción en las zonas de mayor
elevación de las regiones Occidente y Centro. En cuanto a los posibles efectos del cambio del
clima futuro para esta especie, se predice que la afectación sería mínima (Figs. 4C-4F). Para todos
los escenarios futuros se espera una mayor disponibilidad de ambientes adecuados para esta
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
39
especie (Tabla 8). El escenario más crítico sería el del año 2050 RCP 2.6 (Fig. 4C), en el cual
0,7% APP iniciales se perderían (Fig. 11, Tabla 9). Por el contrario, el escenario más favorable
sería para el año 2050 RCP 8.5 (Fig. 4D), para el cual las predicciones indican menores APP
perdidas (< 0,01%) y una mayor cantidad (aumento de 3,45%) de APP nuevas (Fig. 11, Tabla 9).
Sin embargo, para el escenario 2070 RCP 2.6 (Fig. 4F) las predicciones no varían
considerablemente respecto al escenario más favorable, salvo por mayor, aunque no sustancial,
cantidad de APP perdidas (Tabla 9).
Peltophryne gundlachi
Las APP iniciales de esta especie se presentan homogéneas y semejantes a las de P. empusa, no
obstante estas no se extienden hasta algunas zonas más sureñas y elevadas de la región Oriental
(Fig. 5B). Además, cierta sección este de la región Camagüey-Maniabón tampoco parece
presentar las condiciones ambientales que requiere esta especie. Las predicciones indican que los
posibles efectos del cambio del clima futuro para esta especie serían disminuidos (Figs. 5C-5F).
Salvo el caso del escenario 2070 RCP 2.6, en todos los escenarios futuros se espera una mayor
disponibilidad de ambientes adecuados para P. gundlachi (Tabla 8). El escenario más crítico será
el del año 2070 RCP 2.6 (Fig. 5E), en el cual el 4,11% APP iniciales se perderían (Fig. 11, Tabla
9). El escenario más favorable sería para el año 2070 RCP 8.5 (Fig. 5F), para el cual las
predicciones muestran menos APP perdidas (0,04%) y 5,40% de APP nuevas (Fig. 11, Tabla 9).
Aunque el escenario 2050 RCP 8.5 (Fig. 5D) no sea el de menos APP perdidas, hay mayor
ganancia de APP (aumento en un 5,90%; Tabla 9).
Peltophryne peltocephala
Para esta especie las APP iniciales se presentan homogéneas a lo largo de las cuatro regiones del
país (Fig. 6B). A diferencia de las especies anteriores para esta especie las áreas de mayor
elevación de la región oriental son adecuadas, no así la sección más extrema hacia el este de esta
región del país. Aunque se observan algunas APP nuevas (Figs. 6C-6F), para todos los escenarios
futuros se espera menor disponibilidad de ambientes adecuados para esta especie (Tabla 8). El
escenario más crítico sería el del año 2070 RCP 8.5 (Fig. 6F), en el cual existirían pérdidas de
APP iniciales de 6,40% (Fig. 11, Tabla 9). Por el contrario el escenario más favorable sería para el
año 2070 RCP 2.6 (Fig. 6E), para el cual las predicciones indican menores APP perdidas (0,58%)
y un aumento de 0,31% de APP (Fig. 11, Tabla 9). Sin embargo, en todos los escenarios
evaluados, las APP nuevas son menores que las APP perdidas. La pérdida de condiciones
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
40
ambientales apropiadas en los escenarios futuros se da principalmente en sectores cercanos a las
costas, tanto en el sur como el norte de la isla de Cuba.
Peltophryne taladai
Las APP iniciales para esta especie se presentan disyuntas a lo largo de las cuatro regiones del
país (Fig. 7B). Para esta especie son adecuadas las áreas de mayor elevación en toda el área de
estudio, no así las áreas de menor elevación de la isla de Cuba. El cambio del clima futuro podría
tener efectos negativos sobre la distribución de esta especie mayores que para las antes
mencionadas, pues para todos los escenarios futuros se espera menor disponibilidad de
ambientes adecuados (Figs. 7C-7F, Tabla 8). El escenario más crítico sería el del año 2070 RCP
8.5 (Fig. 7F), en el cual se perdería un 65,99% de las APP iniciales (Fig. 11, Tabla 9). Por el
contrario el escenario más favorable sería para el año 2050 RCP 8.5 (Fig. 7D), para el cual las
predicciones indican menores APP perdidas (39,05%), pero solo un 0,01% de APP nuevas (Fig.
11, Tabla 9). Las APP nuevas son menores que las APP perdidas en todos los escenarios futuros.
La pérdida de condiciones ambientales apropiadas en los escenarios futuros se da principalmente
en los sectores de menor altitud en las regiones Occidental, Central y Camagüey-Maniabón.
Peltophryne fustiger
Para esta especie las APP iniciales se presentan ligeramente conectadas entre las regiones
Occidental y Central del país (Fig. 8B). Para esta especie son adecuadas las áreas de mayor
elevación en las regiones antes mencionadas, algunas zonas bajas y se incluye gran parte de la
Isla de Pinos. El cambio del clima futuro podría tener efectos negativos sobre la distribución de
esta especie, pues para todos los escenarios futuros excepto para el 2070 RCP 2.6 se espera
menor disponibilidad de ambientes adecuados para esta especie ((Figs. 8C-8F, Tabla 8). El
escenario más crítico sería el del año 2070 RCP 2.6 (Fig. 8E), en el cual un 44,98% de las APP
iniciales se perderían (Fig.11, Tabla 9). Por el contrario el escenario más favorable sería para el
año 2050 RCP 8.5 (Fig. 8D), para el cual las APP perdidas serían menores (3,50%), y existiría
mayor cantidad (9,15%) de APP nuevas (Fig.11, Tabla 9). La pérdida de condiciones ambientales
apropiadas en los escenarios futuros se daría principalmente en sectores de menor altitud en las
dos regiones donde existen APP.
Peltophryne longinasa
Las APP iniciales para esta especie se presentan disyuntas a lo largo de las cuatro regiones del
país (Fig. 9B). Las zonas de mayor elevación en toda el área de estudio son adecuadas para su
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
41
presencia, aunque se incluyen algunas zonas bajas. Los efectos negativos del cambio del clima
futuro para esta podrían ser más elevados que para las otras seis especies (Figs. 9C-9F), pues
para todos los escenarios futuros se espera menor disponibilidad de ambientes adecuados (Tabla
8). El escenario más crítico sería el del año 2070 RCP 8.5 (Fig. 9F), en el cual 94,13% de las APP
iniciales se perderían (Fig.11, Tabla 9). Por el contrario el escenario más favorable sería para el
año 2050 RCP 8.5 (Fig. 9D), para el cual las predicciones indican una pérdida de 27,83% de APP,
y un 1,97% de APP nuevas (Fig.11, Tabla 9). Las APP nuevas son menores que las APP perdidas
en todos los escenarios evaluados y se presentan mayormente en la región oriental. La pérdida de
condiciones ambientales apropiadas en los escenarios futuros se da principalmente en sectores de
menor altitud en las regiones Occidental (la más afectada), Central y en Camagüey-Maniabón
(esta última sin registros de poblaciones de esta especie).
Peltophryne cataulaciceps
Las APP iniciales de esta especie se presentan disyuntas en la región Occidental y Central del
país, asociadas a zonas de poca altitud (Fig. 10B). Aunque esta es la de menor área de
distribución entre las especies estudiadas, se predice que la afectación no sería tan severa debido
al cambio del clima futuro (Figs. 10C-10F). Para todos los escenarios, excepto para el 2070 RCP
8.5 (Fig. 10F) se espera una mayor disponibilidad de ambientes adecuados para esta especie
(Tabla 8). Este sería el escenario más crítico donde mayor cantidad (60,94%) de APP iniciales se
perderían (Fig. 11, Tabla 9). Por el contrario el escenario más favorable sería para el año 2050
RCP 2.6 (Fig. 10C), para el cual las predicciones indican menores APP perdidas (2,17%) y un
39,09% de APP nuevas (Fig. 11, Tabla 9). Para el escenario 2050 RCP 8.5 (Fig. 10D) las
predicciones muestran que existiría mayor cantidad (62,08%) de APP nuevas (Fig. 11, Tabla 9), no
obstante, la mayoría de estas se presentaría en la región Central del país, donde esta especie no
ha sido registrada.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
42
Figura 4. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne empusa. A Probabilidades relativas de presencia de la especie
para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia utilizados
para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
43
Figura 5. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne gundlachi. A Probabilidades relativas de presencia de la especie
para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia utilizados
para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
44
Figura 6. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne peltocephala. A Probabilidades relativas de presencia de la
especie para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia
utilizados para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
45
Figura 7. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne taladai. A Probabilidades relativas de presencia de la especie
para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia utilizados
para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
46
Figura 8. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne fustiger. A Probabilidades relativas de presencia de la especie
para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia utilizados
para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
47
Figura 9. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne longinasa. A Probabilidades relativas de presencia de la especie
para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia utilizados
para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
48
Figura 10. Cambio de las áreas de distribución potencial de Peltophryne cataulaciceps. A Probabilidades relativas de presencia de la
especie para el año 2000. B Áreas de presencia potencial de la especie para el año 2000 (puntos amarillos = registros de presencia
utilizados para el modelado). Áreas de presencia para: C 2050 RCP 2.6. D 2050 RCP 8.5. E 2070 RCP 2.6. F 2070 RCP 8.5.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
49
Los cambios en las APP de las especies en los escenarios futuros varían en cuanto a su magnitud
en cada región de análisis (Tabla 8). En la región Oriental los mayores cambios de estas áreas se
producen para P. empusa (ganancias) y P. gundlachi (pérdidas y ganancias). Esta misma región
resulta la más estable en cuanto al cambio de las APP para P. taladai y P. longinasa. El centro del
país (sitio de mayor estabilidad) y la región Camagüey-Maniabón se presentan como las zonas de
menor cambio de las APP para las especies P. empusa, P. gundlachi y P. peltocephala. En las
áreas más occidentales del país es donde se predicen los mayores cambios (pérdidas) en las APP
para las especies P. taladai, P. longinasa. Sin embargo, esta región es la más estable en cuanto a
las APP de P. cataulaciceps. En Occidente y Centro, donde se predijeron APP de P. fustiger, los
cambios son grandes en los dos escenarios para 2070.
Existen APP que pudieran considerarse como sobre-predicciones (zonas adecuadas
ambientalmente en las que probablemente no se encuentren los organismos de interés debido a la
presencia de barreras) que se distribuyen en varias regiones de acuerdo a cada especie (Tabla 8).
En la región Occidental se obtuvieron grandes áreas de sobre-predicción para P. peltocephala
(casi toda esta área excepto la Isla de Pinos) y P. taladai (toda la región). En esta misma región,
sobre-predicciones menores resultaron para P. fustiger y P. longinasa, por ejemplo en la Isla de la
Juventud. En el Centro del país se observaron otras áreas de sobre predicción para P. fustiger y P.
cataulaciceps, la mayoría de estas son zonas separadas de sus áreas de distribución conocida. En
la zona de Camagüey-Maniabón únicamente se sobre-predijo la presencia de P. longinasa,
mientras en la parte oriental del país se considera que solo para P. longinasa, algunas de las APP
podrían ser consideradas como sobre-predicciones (e.g. Sierra Maestra).
Las especies que en general conservarían la mayor proporción de APP iniciales en los escenarios
futuros son P. empusa, P. gundlachi y P. peltocephala (Fig. 11). Así también, P. cataulaciceps es
una de las especies que mejor conservaría sus APP iniciales, salvo en el caso del escenario RCP
8.5 para 2070. Para 2050, en los dos escenarios P. fustiger también conservaría gran cantidad de
sus APP iniciales. Las mayores pérdidas en proporción respecto a las APP iniciales se producirían
para P. longinasa y P. taladai en el escenario RCP 8.5 para 2070. Por otra parte, la mayor
proporción de APP nuevas (ganadas) en el futuro se presentaría para P. cataulaciceps, que
incrementaría sus APP en más del 100% en el escenario RCP 8.5 para 2050.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
50
Tabla 8. Cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba (excepto Peltophryne florentinoi).
Los resultados se muestran en km2, por región y área total de análisis, y para cada uno de los escenarios evaluados. Los números en
colores se corresponden con áreas que representan sobre-predicciones [gran parte del área (azul) o toda el área (rojo)].
Especie Año (escenario) Occidente Centro Camagüey-Maniabón Oriente Total
P. empusa
2000 31430,58 20395,12 31627,51 18641,06 102094,27
2050 (2.6) 31431,51 20396,94 31165,00 19735,71 102729,16
2050 (8.5) 31431,51 20396,94 32500,08 21410,87 105739,39
2070 (2.6) 31375,58 20396,94 32499,15 20342,13 104613,80
2070 (8.5) 31430,59 20396,94 32500,08 20999,61 105327,22
P. gundlachi
2000 31429,66 20380,38 30054,03 13423,75 95287,81
2050 (2.6) 31431,51 20396,94 30360,77 17393,60 99582,82
2050 (8.5) 31430,58 20396,02 31486,65 17706,27 101019,52
2070 (2.6) 31150,91 20355,34 29432,73 12835,03 93774,01
2070 (8.5) 31428,76 20396,94 31168,43 17700,28 100694,40
P. peltocephala
2000 31383,82 20395,12 32499,14 26090,13 110368,21
2050 (2.6) 31431,51 20396,94 31903,37 24504,14 108235,96
2050 (8.5) 31275,80 20396,94 31884,14 24746,08 108302,96
2070 (2.6) 30916,84 20396,94 32500,08 26265,39 110079,25
2070 (8.5) 28970,84 20272,84 29848,57 24257,35 103349,59
P. taladai
2000 22051,58 17360,84 16634,21 21744,99 77791,61
2050 (2.6) 13608,01 5984,23 6446,73 18588,37 44627,34
2050 (8.5) 13957,02 8856,81 6503,51 18099,55 47416,89
2070 (2.6) 15079,69 7793,22 5069,78 18263,22 46205,90
2070 (8.5) 1998,82 1022,90 5440,74 17996,38 26458,84
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
51
Tabla 8. Continuación…
Especie Año (escenario) Occidente Centro Camagüey-Maniabón Oriente Total
P. fustiger
2000 20141,96 6717,27 - - 26859,23
2050 (2.6) 18647,50 3595,77 - - 22243,27
2050 (8.5) 21238,43 7384,76 - - 28623,19
2070 (2.6) 14184,49 593,97 - - 14778,46
2070 (8.5) 13582,62 2877,64 - - 16460,26
P. longinasa
2000 18928,08 11316,51 159,71 2967,70 33371,99
2050 (2.6) 12930,20 6292,50 - 1518,81 20741,50
2050 (8.5) 12448,74 10075,94 108,58 2101,66 24734,92
2070 (2.6) 8401,19 5852,03 415,07 3041,45 17709,74
2070 (8.5) 101,26 543,28 - 1314,30 1958,84
P. cataulaciceps
2000 2909,25 226,74 - - 3135,99
2050 (2.6) 4470,47 609,25 - - 5079,72
2050 (8.5) 4130,53 4029,77 - - 8160,30
2070 (2.6) 4016,19 1089,11 - - 5105,31
2070 (8.5) 1153,99 128,01 - - 1282,00
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
52
Figura 11. Proporción de cambio de las áreas de presencia potencial (APP) de las especies del género Peltophryne de Cuba (excepto P. florentinoi), en cada uno de los escenarios futuros de cambio climático analizados en el presente estudio.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
53
Los tres tipos de APP futuras (conservadas, perdidas y nuevas) tienen representaciones diferentes
dentro de cada una de las regiones del área de estudio (Tablas 9 y 10). Considerando todas las
especies, la región Oriental es donde se evidencia la mayor cantidad de APP conservadas
(87,53%). Las regiones Central y Occidental son las más afectadas si se tienen en cuenta todas
las especies. En el centro del país las especies con mayores pérdidas son las de distribución
regional y disyunta (Tabla 10). Por ejemplo: Peltophryne fustiger para 2070 RCP 2.6 y 8.5, y P.
cataulaciceps para 2070 RCP 8.5. Las especies P. longinasa y P. taladai son las más afectadas en
esta y todas las regiones, en especial en el escenario RCP 8.5 para 2070. No obstante, estas dos
especies tienen APP que pueden considerarse como sobre-predicciones (e.g. P. taladai en la
región Occidental y P. longinasa en la Isla de la Juventud). En proporción a las APP iniciales de
cada especie, las APP nuevas tienen una mayor representación en la región Centro, en la cual
destaca P. cataulaciceps como la de mayor ganancia, sin embargo esta especie no ha sido
registrada en ese sector. La región Oriental fue donde las APP nuevas se ven mejor representadas
para P. empusa y P. gundlachi; sin embargo, estas áreas no son significativas, teniendo en cuenta
la proporción a sus áreas de adecuación totales (Tabla 9).
4.3. Distribución potencial del género Peltophryne
De acuerdo con los modelos de nicho ecológico obtenidos existe mayor disponibilidad de áreas
ambientalmente adecuadas para las especies del género Peltophryne (excepto Peltophryne
florentinoi) en las regiones Occidental y Central del país (Fig. 12A). Todo el archipiélago cubano
presenta condiciones ambientales (climáticas) para albergar al menos una especie de bufónido de
este género. Mientras gran parte de la Isla de la Juventud es también adecuada para todas las
especies estudiadas. Sin embargo, las áreas de mayor adecuación (para 6 o 7 sapos) son
disyuntas entre las regiones y dentro de estas. Algunas de las áreas que presentan condiciones
ambientales favorables para la existencia de seis de estas especies, coinciden con las zonas
montañosas del Centro y el Occidente de país. La tendencia en todos los escenarios futuros es a
la reducción de las áreas con mayor adecuación para las especies de este género (Figs. 12B-12E).
Las regiones más adecuadas a nivel ambiental (Occidental y Central), también son las más
afectadas en relación con el resto del archipiélago. Los dos escenarios evaluados para el año 2070
son peores que los que se consideraron para el 2050, siendo el más crítico el RCP 8.5 (Fig. 12E).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
54
Tabla 9. Tipo de cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba menos afectadas debido
al cambio climático. Se muestran las áreas de las zonas que mantendrían las condiciones favorables para la presencia de las especies
(conservadas), aquellas en que estas condiciones desaparecerían (perdidas) y los sitios donde aparecerían estas condiciones (nuevas)
debido al cambio del clima. Los resultados se muestran en km2, por región y área total de análisis, y para cada uno de los escenarios
evaluados. Los números en colores se corresponden con áreas que representan sobre-predicciones como en la Tabla 8.
Especie
Año
(escenario
)
Occidente Centro Camagüey-Maniabón Oriente Total
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
P. empusa
2050 (2.6) 31428,73 1,85 2,77 20395,12 - 1,82 31162,21 465,30 2,79 18389,22 251,85 1346,50 101375,28 718,99 1353,88
2050 (8.5) 31428,73 1,85 2,77 20395,12 - 1,82 31625,65 1,85 874,42 18640,12 0,95 2770,75 102089,62 4,65 3649,77
2070 (2.6) 31372,80 57,78 2,77 20395,12 - 1,82 31624,73 2,78 874,42 18366,21 274,86 1975,93 101758,86 335,41 2854,94
2070 (8.5) 31427,81 2,77 2,77 20395,12 - 1,82 31625,65 1,85 874,42 18639,17 1,89 2360,45 102087,76 6,52 3239,46
P. gundlachi
2050 (2.6) 31427,81 1,85 3,70 20380,38 - 16,57 29960,87 93,16 399,89 13285,72 138,03 4107,89 95054,77 233,04 4528,05
2050 (8.5) 31427,81 1,85 2,77 20379,45 0,92 16,57 29979,73 74,30 1506,92 13251,93 171,81 4454,34 95038,92 248,89 5980,59
2070 (2.6) 31147,21 282,45 3,71 20344,33 36,05 11,02 28742,26 1311,78 690,47 11133,64 2290,11 1701,39 91367,43 3920,38 2406,58
2070 (8.5) 31425,06 4,60 3,70 20380,38 - 16,57 30048,01 6,02 1120,41 13399,82 23,93 4300,46 95253,26 34,55 5441,14
P. peltocephala
2050 (2.6) 31381,97 1,85 49,54 20395,12 - 1,82 31900,58 598,56 2,79 24503,19 1586,94 0,94 108180,86 2187,34 55,09
2050 (8.5) 31264,77 119,05 11,03 20395,12 - 1,82 31881,35 617,79 2,79 24426,05 1664,08 320,03 107967,29 2400,92 335,67
2070 (2.6) 30914,07 469,75 2,78 20395,12 - 1,82 32497,29 1,85 2,79 25924,13 165,99 341,25 109730,61 637,60 348,64
2070 (8.5) 28933,22 2450,60 37,62 20271,02 124,10 1,82 29845,78 2653,36 2,79 24256,40 1833,73 0,95 103306,41 7061,80 43,18
P. cataulaciceps
2050 (2.6) 2904,66 4,62 1565,93 163,14 63,56 446,33 - - - - - - 3067,80 68,18 2012,26
2050 (8.5) 2828,05 81,34 1302,65 199,08 27,66 3830,84 - - - - - - 3027,13 109,00 5133,49
2070 (2.6) 2800,55 108,68 1215,93 145,56 81,07 943,79 - - - - - - 2946,11 189,75 2159,71
2070 (8.5) 1152,15 1757,18 1,85 72,74 154,04 55,30 - - - - - - 1224,89 1911,22 57,15
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
55
Tabla 10. Tipo de cambio de las áreas de presencia potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba más afectadas debido al
cambio climático. Se muestran las áreas de las zonas que mantendrían las condiciones favorables para la presencia de las especies
(conservadas), aquellas en que estas condiciones desaparecerían (perdidas) y los sitios donde aparecerían estas condiciones (nuevas)
debido al cambio del clima. Los resultados se muestran en km2, por región y área total de análisis, y para cada uno de los escenarios
evaluados. Los números en colores se corresponden con áreas que representan sobre-predicciones como en la Tabla 8.
Especie
Año
(escenario
)
Occidente Centro Camagüey-Maniabón Oriente Total
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
APP
conservada
APP
perdida
APP
nueva
P. taladai
2050 (2.6) 13605,23 8446,35 2,78 5983,31 11377,53 0,92 6340,45 10293,76 106,28 18588,35 3156,63 0,02 44517,34 33274,27 110,00
2050 (8.5) 13954,25 8097,33 2,78 8854,99 8505,85 1,82 6502,58 10131,63 0,93 18099,53 3645,46 0,02 47411,35 30380,27 5,54
2070 (2.6) 15076,91 6974,67 2,78 7791,40 9569,44 1,82 5068,85 11565,36 0,93 18263,20 3481,78 0,02 46200,36 31591,25 5,54
2070 (8.5) 1996,97 20054,61 1,85 1022,90 16337,94 - 5439,82 11194,39 0,93 17996,36 3748,63 0,02 26456,04 51335,57 2,80
P. fustiger
2050 (2.6) 18356,21 1785,75 291,29 3593,93 3123,34 1,84 - - - - - - 21950,14 4909,08 293,13
2050 (8.5) 19738,79 403,17 1499,64 6179,66 537,61 1205,10 - - - - - - 25918,45 940,78 2704,74
2070 (2.6) 14183,52 5958,44 0,98 593,97 6123,30 - - - - - - - 14777,48 12081,74 0,98
2070 (8.5) 13580,77 6561,19 1,85 2877,64 3839,62 - - - - - - - 16458,41 10400,81 1,85
P. longinasa
2050 (2.6) 12927,42 6000,66 2,78 6292,50 5024,01 - - 159,71 - 1518,80 1448,89 - 20738,72 12633,27 2,78
2050 (8.5) 12445,95 6482,13 2,79 9442,40 1874,11 633,54 95,63 64,08 12,95 2099,77 867,93 1,89 24083,75 9288,25 651,17
2070 (2.6) 8400,26 10527,82 0,93 5845,59 5470,92 6,44 159,71 - 255,36 2710,60 257,09 330,85 17116,16 16255,83 593,58
2070 (8.5) 101,26 18826,82 - 543,28 10773,23 - - 159,71 - 1314,30 1653,40 - 1958,84 31413,15 -
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
56
Figura 12. Efecto de cambio climático sobre la adecuación ambiental del archipiélago para las
especies del género Peltophryne en Cuba (se excluye P. florentinoi). A Disponibilidad de áreas
adecuadas para las especies estudiadas en el año 2000. Posible cambio de la adecuación
ambiental en los escenarios futuros: B 2050 RCP 2.6. C 2050 RCP 8.5. D 2070 RCP 2.6. E 2070
RCP 8.5.
Si se excluyen las APP consideradas como sobre predicciones para cada especie, varía el patrón
de la disponibilidad de áreas ambientalmente adecuadas ajustadas (resultantes de excluir los
errores de comisión evidentes) para las especies estudiadas. Este cambio es más notorio en las
regiones Occidental y Central del país (Fig. 13A). En este caso existirían áreas adecuadas hasta
para cinco especies. La mayor parte de la Isla de la Juventud podría albergar hasta cuatro
especies, al igual que otras áreas disyuntas en las cuatro regiones de Cuba. Los efectos sobre la
distribución del género en el futuro sería similares a los previamente observados (Figs. 13B-13E).
No obstante, en estas circunstancias existirán pequeñas áreas que perderían totalmente las
condiciones ambientales para albergar a especies del género Peltophryne en el futuro (Fig. 13D).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
57
Figura 13. Efecto de cambio climático sobre la riqueza de especies del género Peltophryne en
Cuba (excepto P. florentinoi); se excluyen las áreas consideradas como sobre-predicciones. A Riqueza potencial de especies para el año 2000. Posible cambio de la riqueza de especies en los
escenarios futuros: B 2050 RCP 2.6. C 2050 RCP 8.5. D 2070 RCP 2.6. E 2070 RCP 8.5.
4.4. Relación entre las APP iniciales y las APP que se perderían
Los modelos de nicho ecológico en los escenarios de cambio climáticos evaluados sugieren que
las especies que se verían más afectadas por la pérdida de APP son las de distribución regional y
disyunta (con menores área de distribución). Sin embargo, para P. cataulaciceps, la especie de
menor área de distribución, no se predicen disminuciones sustanciales en sus APP (Fig. 14A),
salvo en el escenario RCP 8.5 para el año 2070 (Fig. 14B). Por lo tanto, no existe una relación
clara entre la proporción de APP que se perderían en el futuro y las APP iniciales (Fig. 14). Si se
observa un modelo lineal de la relación entre estas dos variables, se observa una tendencia similar
(Fig. 15). Una relación inversa parece existir en los resultados del escenario RCP 8.5 para el año
2070 (Fig. 14B y 15B); sin embargo, esta no es evidencia suficiente para aceptar que exista
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
58
relación entre la distribución potencial inicial de las especies del género Peltophryne en Cuba y la
proporción de estas áreas de distribución que se perderían en el futuro.
Figura 14. Relación entre las Áreas de presencia potencial (APP) iniciales y la proporción de APP
iniciales perdidas (se representan las líneas de mejor ajuste). Relación detectada en los
escenarios RCP 2.6 y 8.5 para los años A 2050 y B 2070.
Figura 15. Relación entre las Áreas de presencia potencial (APP) iniciales y la proporción de APP
iniciales perdidas (se representa el modelo lineal). Relación detectada en los escenarios RCP 2.6 y
8.5 para los años A 2050 y B 2070.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
59
4.5. Posible cambio de las variables climáticas en las APP que se perderían en los escenarios futuros
Las variables de temperatura y precipitación cambiarán en las APP que se perderían a futuro. La
tendencia general es al incremento de las temperaturas y la reducción de las precipitaciones (Fig.
16). Aunque se predice un incremento en las temperaturas con respecto a los valores iniciales
(Fig. 16, BIO1 - BIO11), las variables BIO2 y BIO3 disminuirían, mientras BIO3 en el escenario
RCP 2.6 se mantendría estable. En los dos escenarios las menores temperaturas corresponden al
escenario inicial. En el escenario RCP 2.6 los mayores valores de las variables de temperatura se
presentarían para el año 2050 y en el RCP 8.5 lo harían para el año 2070. El RCP 8.5 presenta
mayores diferencias de temperatura respecto al inicial teniendo en cuenta los cambios esperados
para cada escenario.
La tendencia general de las variables asociadas con la precipitación para 2070 es a decrecer con
respecto al 2000, salvo el caso de BIO15 en el escenario RCP 2.6 (Fig. 16, BIO12 - BIO19). Las
variables que no disminuyen de manera continua son BIO13, BIO17 y BIO19, en el escenario RCP
2.6; y, BIO13 y BIO15 en el RCP 8.5. Estas variables incrementan en 2050 y reducen en 2070;
mientras BIO19 (RCP 8.5) se mantiene relativamente estable. En BIO14, BIO15, BIO17 y BIO19
las diferencias de precipitación en el escenario RCP 2.6 fueron mayores que las encontradas en el
RCP 8.5. En las variables de precipitación restantes ocurrió lo contrario.
Para las variables BIO2, BIO3, BIO4 BIO7, BIO15 y BIO19, las diferencias no fueron
estadísticamente significativas para la mayoría de las especies en los escenarios futuros. Para las
variables restantes se encontraron diferencias estadísticamente significativas, para casi todas las
comparaciones en las APP perdidas de todas las especies (Anexo 4). La desviación estándar de la
media de las diferencias encontradas entre las variables para cada especie, es mínima para las
temperaturas lo que indica poca variabilidad de estas tendencias entre especies. No obstante, para
las precipitaciones la desviación estándar alcanza valores elevados sobre todo para el escenario
RCP 2.6 del año 2050, lo que indica que estas tendencias pueden ser más distintas entre
especies.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
60
Figura 16. Representación esquemática de las tendencias medias de cambio de las variables
bioclimáticas en las APP que se perderían en los escenarios futuros, para las especies del género
Peltophryne en Cuba (excepto P. florentinoi). Para cada variable se emplea una gradación de
colores del amarillo al rojo para las temperaturas y de tonalidades de azul para las precipitaciones,
así como una variación en el grosor de las barras para indicar respectivamente la magnitud (mayor
= colores más intensos) y el tipo (incremento o decremento) del cambio proyectado para cada uno
de los escenarios evaluados. Códigos de las variables como en la Tabla 3.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
61
5. DISCUSIÓN
5.1. Desempeño de los modelos y aporte de las variables
El alto desempeño de los modelos obtenidos se evidencia por los elevados valores de ABC. Estos
resultados pueden estar ligados a la selección de un entorno ambiental disponible mayor que el de
las áreas de prevalencia de las especies. Se ha demostrado que al incrementar el área de
calibración del modelo, también se obtienen mayores valores de ABC (Jiménez-Valverde et al.,
2008). No obstante, al momento de evaluar los modelos, estos altos valores de ABC por si solos
podrían ser insuficientes para determinar si el resultado es adecuado (Lobo et al., 2008). Aunque
los valores de desempeño sean excelentes, estos podrían deberse a que las zonas distantes a los
registros de presencia presentan valores más distintos que los sitios cercanos (VanDerWal et al.,
2009). En este estudio, otros indicadores de desempeño de los modelos revelaron que no existió
sobre-ajuste en los resultados dadas las pequeñas diferencias de ABC y las casi nulas tasas de
omisión al 0%. Resultados similares encontraron VanDerWal et al. (2009), cuando obtuvieron
áreas ambientalmente adecuadas más extensas al calibrar los modelos en extensiones mayores.
Por el contrario, otros investigadores, han mostrado que cuando el entorno ambiental disponible es
mayor, las altas probabilidades de presencia de las especies se sobre-ajustan a los registros
utilizados para hacer el modelo (Anderson y Raza, 2010), lo que puede llevar a subestimar la real
dimensión de las áreas de distribución potencial. Por otro lado, la inexistencia de sobre-ajuste,
pudo ser también el resultado de la selección de las configuraciones de Multiplicador de
regularización y Tipos de clases. La selección de las mejores configuraciones mencionadas, según
el valor de delta AICc pudo haber reducido la complejidad de cada modelo (Radosavljevic y
Anderson, 2014). De esta manera, se lograron modelos con mayor flexibilidad al momento de
definir la adecuación del hábitat de cada especie, como lo han sugerido Peterson et al. (2011).
El aporte de las variables para los modelos de cada especie fue distinto, esto se asocia tanto a las
diferentes variables utilizadas en cada caso, como a los distintos registros de presencia. Los
resultados indican que probablemente las variables de mayor aporte se comportan de una manera
más homogénea en los sitios que sirvieron para entrenar a los modelos realizados. Además, esto
muestra que si se excluyeran tales variables, el modelo podría obtener desempeños menores al
momento de representar la distribución potencial de las especies. Considerando que el objetivo del
estudio requería modelar el nicho fundamental de las especies (Guisan et al., 2014; Strubbe et al.,
2015), no se utilizaron variables que pudieran representar barreras para la ocupación de otros
sectores climáticamente adecuados. Para P. cataulaciceps se utilizó la variable tipo de suelos, que
aunque podría pensarse que esta limitaba las áreas distribución potencial de esta especie, más
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
62
bien constituye parte indispensable de sus requerimientos ambientales. Para las restantes seis
especies estudiadas no se identificaron variables de este tipo, ya que poseen más plasticidad en el
uso de diferentes sustratos (Díaz y Cádiz, 2008, Hendenrson y Powell, 2009).
Un aspecto que resalta en los resultados gráficos de los modelos es un efecto contrario al sobre-
ajuste (underfitting en inglés). Este efecto se evidencia en algunas regiones alejadas de los
registros de presencia de las especies (para las especies de distribución regional y disyunta) o en
algunas regiones altas de la isla (para las especies de tierras bajas). La posible explicación de este
fenómeno es que a la escala que se está estudiando la distribución de estas especies, el
archipiélago presenta alta homogeneidad climática en su territorio. La zona menos homogénea es
la región Oriental, donde las marcadas diferencias topográficas influyen también en la diversidad
del régimen climático del sector (Mateo y Acevedo, 1989). Es en esta región donde se aprecian
mejor los límites geográficos del nicho de las especies de mayor área de distribución. Por otro
lado, en este estudio se utilizó el nicho realizado completo de las especies para calibrar los
modelos, dado que todas las especies involucradas son endémicas del territorio estudiado. Utilizar
especies endémicas del área de investigación ha sido reconocido como una fortaleza en estudios
de este tipo (Broennimann et al., 2006), ya que evita considerar curvas de respuestas truncadas
por parte de las especies ante nuevas condiciones ambientales (Thuiller et al., 2004b; Guisan y
Thuiller, 2005; Peterson et al., 2011).
5.2. Distribución potencial de las especies del género Peltophryne en Cuba
La diversidad de las características biológicas y ecológicas de los bufónidos cubanos se ve
reflejada en la distribución potencial de estas especies, obtenida como resultado del modelado.
Algunas presentan APP homogéneas (e.g. P. empusa) y otras disyuntas (e.g. P. taladai). A nivel
neotropical los anuros son el grupo de anfibios con distribuciones más cercanas al equilibrio (i.e.
ocupan 46 ± 26 % de sus ambientes adecuados) según Munguía et al. (2012). En este estudio,
aunque no se ha realizado un minucioso análisis distintivo de esta relación, se aprecia que
posiblemente salvo P. empusa, P. gundlachi y P. cataulaciceps, todas las demás especies
presentan distribuciones más alejadas del equilibrio que la media global. Es probable que esta
situación esté relacionada con la presencia de barreras que limitan sus respectivas A (conjunto de
condiciones ambientales favorables para la especie dentro de un territorio), y una de las limitantes
para su expansión sería la M (la capacidad de movimiento de los individuos) particular de cada una
de ellas (BAM clásico). En este sentido todas las especies estudiadas presentarían distribuciones
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
63
potenciales mayores que su distribución real. Tales barreras pueden ser de tipo geográfico,
diferencias en el contexto biótico (interacciones interespecíficas) y/o cambios ambientales
producidos por la actividad antrópica (Anderson y Martínez-Meyer, 2004; Urban et al., 2013).
Si se considera el diagrama BAM propuesto por Peterson et al. (2011), las APP actuales y la
filogeografía de las especies, podría plantearse que los bufónidos cubanos presentan diferentes
relaciones entre sus áreas abióticas habitables (A) y las áreas geográficas a las que han tenido
acceso (M), como lo sugerido por Saupe et al. (2012). Peltophryne empusa y P. gundlachi
probablemente ocupen gran parte de su A y el límite para su expansión estaría dado por las
condiciones ambientales (Sueño de Hutchinson). Las otras cinco especies analizadas podrían
ocupar solo parte de sus APP por lo que estarían alejadas del equilibrio, aunque P. empusa, P.
gundlachi y P. cataulaciceps tendrían un mayor porcentaje de áreas adecuadas ocupadas.
Otros factores que pueden contribuir a la falta de equilibrio en la distribución de estos sapos,
teniendo en cuenta el diagrama BAM son: 1) que M pudo haber cambiado en el tiempo, reduciendo
A hasta la distribución real, debido a las capacidades de dispersión; y, 2) que las interacciones
bióticas (B) hayan impedido que determinadas especies colonicen y se establezcan en ciertos
sectores. Alonso et al. (2012) basados en los resultados paleogeográficos de Iturralde-Vinent y
MacPhee (1999) e Iturralde-Vinent (2003), sugieren un ejemplo del primer tipo de contribución a la
ausencia de equilibrio. Un ejemplo de interacciones bióticas que podrían haber limitado la
distribución de P. peltocephala en la mayor parte de la región Occidental de Cuba, puede ser la
existencia de un taxón filogenéticamente cercano, que constituye su equivalente ecológico en esa
región, P. fustiger, que incluso fue considerado durante mucho tiempo una subespecie de la
primera (Schwartz, 1960; Schwartz y Henderson, 1991). Una mejor aproximación a la distribución
real estos bufónidos requeriría nuevos análisis que permitan discriminar las APP verdaderamente
ocupadas. Por ejemplo, para las especies que habitan únicamente lugares naturales deberían
excluirse todas las áreas que han sido deterioradas dentro de las APP (e.g. áreas urbanas y
plantaciones). Deducir como las especies ocupan las zonas actuales con condiciones climáticas
adecuadas, y como, y cuanto estas enfrentaron cambio climáticos pasados, es crítico para
entender y predecir sus posibles respuestas ante los cambios futuros esperados en el clima
(Munguía et al., 2012).
Como era de esperarse el patrón de distribución potencial (más amplio que el de la distribución
real) de las especies estudiadas no se corresponde totalmente con la estructura filogeográfica
detectada para algunas especies de bufónidos cubanos (Alonso et al., 2012; Rodríguez et al.,
2015). Existe cierta correspondencia en los casos de P. peltocephala y P. fustiger, ya que no existe
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
64
disyunción entre sus APP y estas no presentan estructura filogeográfica (Alonso et al., 2012).
Mientras que para P. taladai, P. longinasa y P. cataulaciceps, se observa tanto a nivel de APP
como de sus esperadas estructuras filogeográfica (Alonso, com. Pers), que existe un patrón
disyunto. Por el contrario para el caso de P. empusa no hay correspondencia, sus APP parecen
ser homogéneas, mientras se ha sugerido que esta especie presenta una marcada estructura
filogeográfica (Alonso et al., 2012; Rodríguez et al., 2015). Peltophryne gundlachi no ha sido
suficientemente estudiado desde el punto de vista filogeográfico, por lo que no es posible
identificar esta relación, pero quizás muestre un cuadro similar a la anterior. La distribución
potencial de las especies, no tiene en consideración los factores que limitan las APP ocupadas, es
por ello que probablemente no se aprecie esta relación con la estructura filogeográfica. Quizás al
tener en cuenta otras características de M y B (e.g. formaciones vegetales o la historia geológica
del archipiélago) para representar la distribución real de las especies, podría establecerse de
manera más apropiada esta relación.
Un aspecto que resalta es la amplia superposición geográfica entre algunas especies estudiadas
(e.g. P. empusa, P. gundlachi y P. peltocephala). Dada esta situación se podría considerar que sus
nichos ecológicos podrían estar superpuestos. Sin embargo, si se considera la gran variedad de
rasgos que pueden definir el nicho de una especie (Hutchinson, 1957), a una escala más
específica la superposición no debería existir. Las diferencias específicas entre estos clados son
muestra de que la evolución del nicho de cada especie limita la superposición entre estas, y a la
vez propicia la amplitud de nicho de cada una hacia regiones (no a nivel geográfico en este caso)
no ocupadas por las demás (Gómez-Rodríguez et al., 2015). Además, se ha probado que la
amplitud de nicho está asociada al potencial de diversificación en los clados de anfibios. Por ello,
un análisis a menor escala del nicho de las especies de aparente mayor amplitud ecológica y
poblaciones con estructura filogeográfica (e.g. P. empusa), podría mejorar el entendimiento de las
tendencias evolutivas futuras de estas.
Una de las utilidades de los MNE es la detección de sectores con características adecuadas para
las especies, donde se puedan dirigir esfuerzos para la búsqueda de nuevas poblaciones (e.g.
Moreno y Halffter, 2000; Guisan et al., 2005). Aunque este estudio no pretendía ese objetivo
directamente, con ciertas acotaciones, los modelos obtenidos (Figs. 4B - 10B) podrían utilizarse
para la exploración de posibles nuevas localidades de presencia para las especies de sapos
cubanos, en especial en las áreas de mayor adecuación de las especies menos comunes o raras
(Figs. 4A-10A).
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
65
5.3. Impacto del cambio climático sobre la distribución de los bufónidos cubanos
En general los escenarios más críticos para las especies estudiadas (mayor APP perdidas) son los
correspondientes al año 2070 (RCP 2.6 y RCP 8.5). Peltophryne empusa, P. gundlachi y P.
fustiger, sufrirían mayores afectaciones con las condiciones climáticas del escenario 2070 RCP
2.6. Mientras que P. peltocephala, P. taladai, P. longinasa y P. cataulaciceps, se verían más
afectadas en el escenario RCP 8.5. El análisis del cambio de las variables de cada escenario
climático utilizado demostró que el escenario RCP 2.6 es menos diferente al inicial que el RCP 8.5.
Esto es ratificado por las asunciones que se tuvieron en cuenta al confeccionar estas
proyecciones, para el RCP 2.6 los gases de efecto invernadero tendrán un pico máximo en 2040 y
para el RCP 8.5 estos gases seguirán aumentando hasta después de 2100 (IPCC, 2013). Aunque
se esperaría que las mayores afectaciones se presenten en el escenario de mayor cambio, los
resultados muestran que la mayor diferencia entre las variables no parece estar directamente
ligada a una mayor afectación en la distribución.
Los resultados sobre la posible pérdida de APP en el futuro, muestran que las especies más
afectadas (con pérdidas de entre 18 y 94 % de sus APP iniciales) serían P. longinasa, P. taladai y
P. fustiger, aunque para esta última solo se perdería el 4% de sus APP en el escenario RCP 8.5
para el 2050. Las especies más afectadas son aquellas cuyas distribuciones conocidas se
encuentran entre rangos altitudinales mayores (e.g. P. taladai, 0 a 850 m.s.n.m.). Un resultado
similar fue el obtenido por Broennimann et al. (2006), quienes detectaron que las especies más
vulnerables ante el cambio climático son aquellas cuyas distribuciones tienden a desplazarse a
regiones más elevadas. La excepción en este estudio, sería P. peltocephala, que aunque se
encuentra entre 0 y 800 m.s.n.m., es una de las especies menos afectadas, probablemente debido
a su gran plasticidad ecológica, que se evidencia no solo en el extenso rango altitudinal de sus
poblaciones, sino también en el amplio nicho climático representado por sus registros de presencia
durante el modelado.
Las especies menos afectadas como consecuencia del cambio climático serían P. empusa, P.
gundlachi, P. peltocephala y P. cataulaciceps, que a excepción de esta última especie en el
escenario RCP 8.5 para 2070, todas mantienen más del 90 % de sus APP iniciales en todos los
escenarios futuros analizados. Esto implica que las configuraciones climáticas adecuadas para
estos bufónidos se conservarán en los escenarios futuros analizados. Las APP nuevas
encontradas en las proyecciones para algunas especies (e.g. P. empusa y P. cataulaciceps)
indican que el cambio del clima podría incluso aumentar su rango de distribución potencial. No
obstante, la posibilidad de que estos bufónidos colonicen las nuevas áreas adecuadas dependería
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
66
tanto de la cercanía de las poblaciones existentes a estas, como de la capacidad de los
organismos para desplazarse.
Aunque se esperaría que cada especie responda individualmente al cambio del clima, aquellas
que compartan algunas características ecológicas, podrían reaccionar de manera similar (Thuiller
et al., 2005). Esto ha sido raramente probado en estudios que involucran los modelos de nicho
ecológico de especies para identificar el impacto del cambio climático (Broennimann et al., 2006).
Sin embargo, existen algunos ejemplos en los que se han tenido en cuenta estos principios (e.g.
Zank et al., 2014). Otros resultados obtenidos hasta ahora revelan dos tipos de respuestas
generales: la primera, en que la que se propone una relación inversa entre el área de distribución
actual de las especies y la proporción de afectación debido al cambio del clima (Thomas et al.,
2004; Broennimann et al., op. cit.); mientras la segunda, sugiere que no parece existir un patrón
claro en cuanto a las respuestas detectadas, ya que no se ha encontrado relación entre estos
factores (Peterson et al., 2004; Zank et al., op. cit.). Los resultados obtenidos en este trabajo
evidencian que para el caso de los bufonidos cubanos no es posible hacer generalizaciones
respecto al nivel de impacto del cambio del clima sobre su distribución. Esto es así, ya que no
existe una relación evidente entre el tamaño del área de distribución actual y la proporción de
áreas adecuadas (o aquí APP) que se perderían en el futuro (nivel de afectación).
Al parecer, los bufónidos estudiados que presentan distribuciones hacia lugares de mayor
elevación, estarán en mayor riesgo debido al calentamiento global. Aunque la relación entre el
grado de afectación y el tamaño de área de distribución no es clara en este estudio, en el
escenario de mayor cambio (2070 RCP 8.5, Fig. 16) parece observarse una tendencia hacia una
relación lineal negativa (Fig.14 - 15 B). Esto podría indicar que a medida que los cambios del clima
sean mayores, la amplitud del nicho ecológico de las especies cumpliría un rol determinante en la
estabilidad de su distribución. Por ejemplo, P. cataulaciceps (un especialista en el tipo de suelos
que utiliza) permanece levemente afectado en escenarios de cambios moderados, pero al
magnificarse estos, la especie se ve altamente afectada.
Una relación directa entre la amplitud del nicho ecológico y la conservación de las áreas de posible
distribución de las especies en el futuro ha sido sugerida por otros autores (Swihart et al., 2003;
Broennimann et al., 2006). No obstante, una mejor aproximación podría lograrse aumentando el
tamaño de muestra (número de especies incluidas en el análisis). También se ha probado que,
diferentes configuraciones del programa de modelado (Radosavljevic y Anderson, 2014), otras
herramientas de modelado y diferentes umbrales de división de presencia-ausencia (Nenzen y
Araújo, 2011), pueden resultar en variaciones en las predicciones geográficas del nicho ecológico
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
67
de las especies. Por ello, debería realizarse este análisis considerando estas alternativas en el
modelado, además de utilizarse otros grupos de escenarios climáticos futuros (i.e. provenientes de
otros modelos generales de circulación), como ha sido propuesto por Peterson et al. (2004). De
este modo podría dilucidarse mejor, si la tendencia encontrada se cumple para un mayor grupo de
organismos, con diferentes nichos ecológicos (climáticos por ende) y en otros conjuntos de
predicciones climáticas futuras.
Esta investigación parte de la asunción de que el desplazamiento hacia nuevas áreas de
distribución generadas en el futuro, es nulo o limitado. Evaluar esta relación teniendo en cuenta el
potencial de migración de las especies requeriría datos referentes a sus capacidades para
trasladarse a través de distintos ambientes o incluso para sobrepasar barreras (ver Engler et al.,
2012 para referencias de un posible procedimiento). Las capacidades de desplazamiento son
diferentes para cada especie. Las barreras que podrían impedir los movimientos migratorios
pueden ser de tipo geográfico, biótico y también cambios ambientales producidos por el hombre
(Anderson y Martínez-Meyer, 2004; Urban et al., 2013). A todas estas se les agregaría la presencia
de nuevas barreras climáticas derivadas de los cambios predichos para el futuro (Peterson et al.,
2004). Además, solo deberían considerarse en este análisis, las poblaciones más cercanas a las
APP nuevas de los escenarios futuros. Estas poblaciones necesitarían desplazarse menos para
encontrar refugio, y podrían ser aquellas que estén ubicadas en zonas montañosas (Moritz y
Agudo, 2013).
La aparición de nuevas barreras ambientales (climáticas) no sería solo un obstáculo para el
desplazamiento, sino que también podría alterar la actual interacción entre poblaciones. Por
ejemplo, las predicciones de la distribución potencial futura muestran que la mayor parte de las
poblaciones de P. fustiger podrían verse aisladas de aquellas ubicadas en el Occidente cubano
más cercano al centro de la isla (Fig. 8F). Así también, algunas poblaciones de P. taladai del
macizo montañoso de Guamuhaya (región Central) pudiera verse aisladas de otras debido a la
pérdida de condiciones climáticas adecuadas en las partes bajas de estos procesos montañosos
(Fig. 7F). Esto podría generar posibles eventos de vicarianza debido al aislamiento de las
poblaciones afectadas. Un resultado similar acerca de las posible afectaciones a nivel
filogeográfico, ha sido observado con anterioridad para lepidópteros de Canadá (Peterson et al.,
2004). Las especies de distribución disyunta (con poblaciones geográfica y ecológicamente
aisladas) serán las más afectadas si se considera que para el futuro las barreras climáticas entre
sus poblaciones podrían ser aún mayores. Esto es un indicador de que procesos de especiación
incipiente podrían esperarse a medida que avance el cambio del clima. Un ejemplo de esto es el
caso de P. taladai que presenta áreas de distribución disyuntas entre las regiones Centro,
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
68
Camagüey-Maniabón y Oriente, y los pronósticos indican que los cambio del clima harán más
notorio el aislamiento entre tales poblaciones.
Si bien en los resultados obtenidos la disponibilidad de condiciones ambientales para las especies
del género (siete de las ocho) no se vería afectada en cuanto a riqueza, el arreglo espacial si
podría cambiar en el futuro. Resultados similares han sido observados para distintos grupos de
especies en diferentes latitudes (Peterson et al., 2004; Araújo et al., 2006; Broennimann et al.,
2006; Lawler et al., 2010). La zona más afectada en este estudio sería la región Occidental (Fig.
12) sobre todo si se consideran las APP ocupadas por estos sapos (Fig. 13, con las debidas
asunciones del caso). Esto sugiere que el este de Cuba debería tener prioridad para la realización
de futuros estudios y para la aplicación de medidas de mitigación de los posibles impactos del
cambio climático. Este hallazgo podría ser una muestra de que en esta región se presentarán
modificaciones del clima de mayor magnitud. Las pérdidas más severas de áreas climáticamente
adecuadas se producen en sectores medianamente altos. Estos sitios podrían ser ocupados por
otras especies con poblaciones cercanas, o que se encuentren en estos sitios, siempre y cuando
se presenten las condiciones favorables en esas franjas altitudinales. Sin embargo, las
poblaciones de aquellas especies que con anterioridad estuvieron ubicadas en zonas de moderada
altitud, se verán más expuestas a una posible extinción a medida que suban más en la montaña
(Colwell et al., 2008).
Aunque la mayoría de los estudios evalúan los posibles impactos de una amenaza en particular, es
sabido que varios fenómenos pueden afectar de manera simultánea a los anfibios (Sala et al.,
2000; Darling et al., 2010). El cambio climático y la pérdida de hábitat constituyen un buen ejemplo
de afectaciones co-ocurrentes (Mantyka-Pringle et al., 2012). Se sabe también que los cambios del
clima pueden modificar las características de dispersión e infección por el hongo quítrido. Mientras
algunos autores plantean que el calentamiento global reduciría el riesgo de afectación por este
patógeno (Harvell et al., 2002; Rodder et al., 2010), otros han propuesto que los períodos más
calurosos agravaron la infección del hongo en lugares de gran altitud en años recientes (Pounds et
al., 2006). Por ello, se hace necesario esclarecer estas posibles interacciones. No obstante, son
pocos los estudios que abordan los posibles efectos aditivos y sinérgicos que pudieran presentarse
sobre los anfibios. Hof et al. (2011) realizaron una aproximación global de las áreas de mayor
riesgo de ocurrencia de estas tres amenazas, y descubrieron que las zonas tropicales son
especialmente sensibles ante la aditividad del cambio del clima y la pérdida de hábitat. Mantyka-
Pringle et al. (2012) por su parte, detectaron que la sinergia entre estas dos amenazas puede
hacer aún más graves los efectos individuales y locales. Por lo tanto, una mejor aproximación a los
riesgos futuros para la conservación de los bufónidos cubanos, debería incluir el análisis de otras
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
69
amenazas. De esta manera podría revelarse la real importancia que podría tener el tamaño del
área de distribución potencial actual de estas especies de anfibios con respecto a las amenazas
que se podrían esperar en el futuro.
En este trabajo se detectaron varios factores que complejizan la interpretación de la amenaza que
representa el cambio climático sobre la distribución de las especies. Entre estos cabe mencionar,
el desconocimiento de las áreas de distribución real, y por consiguiente la limitada comprensión del
estado de equilibrio de la distribución de estos sapos. Por otro lado, las diferencias encontradas en
las predicciones en dependencia de los escenarios, las cuales no permiten esclarecer un patrón
constante de la posible afectación del cambio del clima. También está la posibilidad de que al
incluir en el análisis otras amenazas, el resultado muestre otro tipo de relación. Esto es una
muestra de la complejidad que puede implicar, el uso de las técnicas de modelado de nicho
ecológico para identificar los efectos del cambio climático sobre la biodiversidad (Peterson et al.,
2004; Peterson et al., 2011). Por lo cual, mayores esfuerzos deberían realizarse para atender a
esta y otras amenazas que ponen en riesgo la conservación de los bufónidos y de otros anfibios de
Cuba.
5.4. Posibles implicaciones del cambio del clima en las APP que se perderían
Las técnicas de modelado basadas en el nicho predicen la adecuación del hábitat para una
especie en un escenario dado, pero no la presencia de esta (Broennimann et al., 2006). Por
ejemplo, una planta de larga vida puede subsistir incluso si las condiciones ya no son adecuadas.
No obstante, sin un hábitat adecuado la población no seguirá creciendo, convirtiéndose así en una
población en caída (en inglés, sink population; Pulliam, 2000). Por ello, las poblaciones de las
especies estudiadas que permanezcan en las áreas que se tornen inadecuadas, podrían persistir
durante un tiempo, pero sufrirían numerosas afectaciones.
De manera general, las tendencias de cambio de las variables bioclimáticas indican que las
temperaturas se incrementarán y las precipitaciones disminuirán. No obstante, estas alteraciones
no parecen ser drásticas. Por ejemplo, la temperatura media en Cuba es de alrededor de 25º C (±
0,95) y el incremento medio esperado para este parámetro en las APP que se perderían a futuro
es de 0,98 a 2,17º C. La precipitación anual media de Cuba, de 1327 mm (± 182 DS) podría
disminuir entre 64,94 y 247,33 mm en las APP en riesgo de perderse. Esto se corresponde con lo
planteado en trabajos anteriores, donde se manifiesta que los cambios del clima serán distintos por
regiones y precisamente la región tropical será donde menos modificaciones se observarían
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
70
(Stocker et al., 2013; IPCC, 2013). Sin embargo, también se ha demostrado que la tolerancia
térmica de los organismos es proporcional a la magnitud del cambio que estos experimenten
(Janzen, 1967; Addo-Bediako et al., 2000). Ya que las especies tropicales se ven expuestas a
menores variaciones estacionales de temperatura, también podrían ser más vulnerables ante
cambios mínimos de este parámetro. Esto ha sido ratificado por Deutsch et al. (2008), quienes
probaron que aunque los cambios en el trópico serán menos drásticos, tendrán consecuencias
más severas en los insectos de esa zona, debido a que estas especies están más cerca de su
temperatura óptima. Además, estos investigadores encontraron patrones similares para otros
vertebrados terrestres ectotermos, por lo que sugieren que los resultados pueden ser
generalizados para todos los ectotermos terrestres.
Las afectaciones debido al cambio de las condiciones del clima pueden ser de diversa índole
(Blaustein et al., 2010; Li et al., 2013). No obstante, las respuestas ante estos cambios dependerán
de la biología y ecología de cada especie. Se ha demostrado que un gran tamaño, área de
distribución reducida, menor amplitud ecológica y poca fecundidad pueden contribuir a aumentar la
susceptibilidad de los anfibios (La Marca et al., 2005; Sodhi et al., 2008). En el caso de las
especies cuyos pronósticos muestran APP perdidas en el futuro (e.g. P. longinasa y P. taladai), la
afectación sería distinta si se considera el tamaño del cuerpo en relación con la temperatura y la
precipitación. Stevenson (1985) planteó que las especies de ectotermos de menor masa corporal
son más eficientes al termorregular, y que aquellas con pesos entre 0,1 y 1 kg podrían mantener
más estable su temperatura corporal. Esto implica que las especies estudiadas de menor tamaño
(e.g. P. longinasa) podrían ser más susceptibles a los aumentos extremos de la temperatura. Por
otro lado, las especies estudiadas con pesos mayores de 100 g (e.g. P. peltocephala) podrían
mantener una temperatura del cuerpo más estable, a pesar de cambios grandes en la temperatura.
No obstante, se han encontrado evidencias de que los individuos de menor talla, dentro de la
misma especie, podrían ser más resistentes a las temperaturas críticas máximas (McManus y
Nellis, 1975). Esto revela la necesidad de continuar investigando las implicaciones específicas del
tamaño de estos anuros en la adaptación ante los cambios esperados.
Las precipitaciones serán menores y las temperaturas aumentarán en el futuro, por lo que el riesgo
de desecación también sería mayor. Debido a que la proporción superficie-volumen es mayor en
los cuerpos más pequeños, esto también implicaría mayor riesgo para las especies de menor talla
(Wells, 2007). Los cambios de clima también suponen menor disponibilidad de agua sobre todo
para aquellas especies que utilizan para su reproducción y cría, cuerpos de aguas intermitentes o
temporales. En este sentido P. empusa, P. gundlachi y P. cataulaciceps, podrían sufrir mayores
consecuencias debido a la disminución en número, tamaño y duración de dichos cuerpos de agua.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
71
Se ha propuesto que las posibles afectaciones derivadas de este problema, estarían ligadas a la
salud y éxito reproductivo de las especies (Galloy y Denoël, 2010; Yang y Rudolf, 2010). Por
ejemplo, los aumentos de la temperatura en el agua podrían comprometer el número y volumen de
los huevos, y el normal desarrollo de los renacuajos (Blaustein et al., 2010).
El cambio general en las condiciones del clima podría alterar también las temperaturas durante el
ciclo diario y estacional (IPCC, 2013; Stocker et al., 2013). Existe evidencia de que la dinámica de
la temperatura a corto plazo puede influir sobre la ecología de los ectotermos (Rohr y Raffel, 2010;
Hamilton et al., 2012; Raffel et al., 2013). Previas investigaciones han develado que elementos
claves de la sensibilidad térmica, como la forma general de las normas de reacción termales,
dependen no solo de la temperatura media, sino también de la variación diaria de la misma
(Paaijmans et al., 2013). Como organismos ectotermos, los anfibios estudiados podrían modificar
sus períodos de actividad tanto diarios, como estacionales, para así ajustarse a sus parámetros
térmicos óptimos. Estos posibles cambios que puedan existir en los períodos de actividad deberían
ser estudiados cuidadosamente ya que otras interacciones ecológicas se verían comprometidas.
Por ejemplo, dada la menor cantidad de lluvias y mayor temperatura, las charcas temporales
(zonas inundadas) que usa P. cataulaciceps permanecerían durante menos tiempo, lo cual
implicaría un período reproductivo más corto, y por tanto una alteración de la tasa actual de
reposición poblacional.
Varias especies en el mundo se han adaptado a ambientes de temperatura elevada y escasez de
precipitaciones. Estas adaptaciones van desde aspectos etológicos (e.g. desarrollo de actividades
diarias bajo sombra o largos períodos de inactividad), hasta avances fisiológicos, como la
producción de sustancias impermeabilizantes para protegerse de la desecación por el viento, o la
eliminación de ácido úrico para evitar perder líquidos (McClanahan et al., 1994). Poco se conoce
sobre los mecanismos de las anfibios cubanos para afrontar los climas extremos. Por ahora se
sabe que algunas de estas se refugian en galería subterráneas (e.g. P. empusa, P. gundlachi) o en
el interior de cuevas u otros accidentes cársicos (e.g. P. peltocephala, P. fustiger) durante el día, o
incluso durante largos períodos de sequía (e.g. P. cataulaciceps) (Díaz y Cádiz, 2008; Henderson
y Powell, 2009). Sin embargo, podrían existir otros mecanismos no conocidos que pudieran
permitir a los bufónidos estudiados enfrentar los impactos del cambio en el clima futuro.
El cambio del clima no es el único riesgo que afrontan estos anfibios, otras amenazas tales como
la pérdida de hábitat, la Quitridiomicosis y la presencia de especies invasoras podrían presentarse
de manera aditiva o sinérgica. La enfermedad micótica mencionada fue detectada en la región
Central de Cuba en un individuo de la especie P. longinasa (Díaz et al., 2007). Dado que existen
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
72
evidencias contradictorias respecto a su relación con el cambio del clima, resulta difícil pronosticar
como se producirán tales interacciones. Pr ello, el monitoreo de las poblaciones de P. longinasa
dunni debería ser considerada una medida de conservación prioritaria en esa región del país.
La pérdida o fragmentación de hábitat como consecuencia del cambio en el uso del suelo, es la
principal razón del declive de los anfibios (Brum et al., 2013). Esta podría presentarse de manera
simultánea en las zonas más afectadas por el calentamiento global e incluso pudiera existir
sinergia entre sus efectos. Se ha propuesto que las poblaciones de hábitats fragmentados son más
vulnerables a los cambios del clima, que aquellas que habitan en ecosistemas conservados
(Travis, 2003; Opdam y Wascher, 2004). También se ha planteado que en hábitats degradados el
posible desplazamiento de las especies hacia refugios contra el cambio del clima, sería más difícil
(Breed et al., 2011). Por ello, las especies ligadas a hábitats específicos (e.g. P. cataulaciceps y P.
longinasa), podrían sufrir mayores efectos por el cambio del clima de lo que se esperaría. Esta
realidad, revela la importancia de realizar estudios de monitoreo de poblaciones a largo plazo, así
como experimentos que permitan evaluar la capacidad de respuesta de las especies y sus hábitats
ante los cambios que se avecinan.
Las especies invasoras pueden reducir la abundancia y riqueza de los organismos nativos, por
depredación, competencia, alteración de los hábitats o actuando como vectores de enfermedades
(Kraus, 2009). El cambio del clima afectaría las condiciones ambientales del hábitat y con ello la
fenología de las especies estudiadas y de los organismos invasivos (Li et al., 2013). Esto podría
favorecer a las especies invasoras, y causar la expansión de su distribución y de los impactos que
estos causan. Un ejemplo externo, es como la expansión esperada de la distribución de la rana
platanera (Osteopilus sepentrionalis), por el cambio del clima, podría incrementar la competencia
con otros anuros adultos y la depredación de renacuajos nativos en el sureste de Norteamérica
(Rodder y Weinsheimer, 2009). Blaustein et al. (2010) también sugirieron que el cambio del clima
pudiera potenciar el cambio de la estructura de algunos hábitats, debido a la proliferación de
especies vegetales invasoras. Según estos autores, esta situación podría comprometer el éxito de
la metamorfosis de las larvas de los anfibios, debido al aumento de las tasas de
evapotranspiración (Huxman et al., 2005). Por estas razones, el monitoreo y control de las
especies invasoras en las áreas de distribución conocidas de los bufónidos estudiados, no
deberían descartarse como acciones claves para su protección.
El incremento del nivel del mar, como amenaza paralela al cambio del clima, podría afectar a las
poblaciones de los bufónidos cubanos ubicadas en las zonas costeras. Hernández y Marzo (2011)
detectaron que para futuros escenarios, aumentara el área de la zona sumergida del archipiélago
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
73
cubano. En este trabajo se muestran los sectores más vulnerables ante esta amenaza. Dichas
proyecciones podrían ser utilizadas para definir estrategias de conservación, en función de mitigar
los impactos potenciales de la inundación y del cambio de las condiciones de salinidad en estos
sectores. Previos estudios han demostrado que el incremento del nivel del mar pude llevar al
declive de poblaciones de anfibios (Schriever et al., 2009) y al cambio de la composición y
estructura de los hábitats (Saha et al., 2011). Casi todos bufónidos cubanos poseen poblaciones
cercanas a las costas, que pudieran ser vulnerables a este tipo de impactos. Por lo que deberían
priorizarse acciones de conservación para las especies de menor número de poblaciones y de
mayor proximidad a los hábitats costeros (e.g. P. cataulaciceps).
En vista de los resultados y sus posibles implicaciones, se puede proponer que las especies de
Peltophryne más amenazadas como consecuencia del cambio climático, serían aquellas con áreas
de distribución potencial disyuntas en las regiones Occidental y Central, ubicadas en zonas de
mayor altitud (i.e. P. longinasa, P. taladai y probablemente P. fustiger). Dentro de estas podrían ser
más susceptibles las especies de menor tamaño. Por otra parte, no se puede descartar el alto
riesgo que podrían sufrir las especies que utilizan cuerpos de agua temporales para su
reproducción y cría (e.g. P. cataulaciceps o P. empusa). Dado el potencial efecto sinérgico de esta
amenaza con otras de diversa índole, debería tenerse en cuenta también, las áreas de mayor
afectación por otras afectaciones (e.g. P. longinasa y el supuesto declive de sus poblaciones en el
centro del país debido a la Quitridiomicosis).
En este trabajo se han descrito algunos posibles impactos asociados al cambio climático, sin
embargo, la probabilidad de que estos realmente ocurran es aún incierta. La razón principal de
esta incertidumbre radica en que todavía es escasa la información acerca de la historia natural,
comportamiento, densidad y otros rasgos demográficos, de estos bufónidos y en general de los
anfibios cubanos. En consideración a lo mencionado en los párrafos anteriores, en este trabajo se
sugiere de manera prioritaria: 1) Promover la investigación a distintos niveles para mejorar el
conocimiento de la biología, ecología, fisiología y etología de estas especies en función del clima;
2) Mantener labores de monitoreo a largo plazo de las poblaciones de estas especies, con énfasis
en las que se encuentran en mayor riesgo; 3) Estudiar la posible aditividad y/o sinergia entre el
cambio del clima y otras amenazas que se presentan en el territorio cubano; y, 4) Incorporar a los
planes de manejo de las Áreas Protegidas, donde se predicen mayores afectaciones debido al
cambio del clima y otros factores de riesgo, medidas preventivas y de mitigación para garantizar la
conservación de las especies más amenazadas.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
74
6. CONCLUSIONES
1. Las áreas de distribución potencial de todas las especies del género Peltophryne en Cuba,
disminuirían en el futuro como consecuencia del cambio climático, pero el mayor nivel de
afectación no está asociado a un escenario climático específico.
2. El nivel de afectación producto del cambio del clima sobre la distribución de las especies
del género Peltophryne en Cuba no depende del tamaño de las áreas de distribución
potencial actual, no obstante las áreas de distribución potencial disyuntas localizadas en
zonas de mayor altitud y en las regiones occidental y central, serían más afectadas.
3. La temperatura y la precipitación en las áreas de presencia potencial que se perderían en
el futuro para las especies del género Peltophryne en Cuba, tienden a aumentar y disminuir
respectivamente, lo cual podría representar cambios de la ecología, fisiología, desarrollo y
comportamiento de las poblaciones que permanezcan en esas áreas.
4. Las especies del género Peltophryne en Cuba más amenazadas por el cambio climático y
sus posibles implicaciones serían aquellas que presenten una o más de las siguientes
características: menor tamaño, ciclos de reproducción con cría en cuerpos de agua
temporales, y susceptibilidad a otras amenazas para su conservación.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
75
RECOMENDACIONES
1. Utilizar otras configuraciones del programa de modelado y más escenarios de cambio
climático (RCP 4,5 y 6,0), que provengan de diferentes centros de investigación del clima
(e.g. el Centro Canadiense para el Modelado y Análisis del Clima o el Centro Euro-
Mediterráneo para el Cambio del Clima), para realizar las proyecciones de los modelos de
nicho ecológico de las especies estudiadas.
2. Ampliar el número de especies al realizar estudios de los impactos del cambio climático
sobre la distribución de las especies en Cuba, para así detectar una mayor gama de
posibles respuestas ante los cambios esperados y develar la existencia o no de tendencias
generales.
3. Evaluar el estado de equilibrio de la distribución de las especies del género en Cuba, a
través de un análisis más exhaustivo de los factores que limitan la distribución de estos
anuros.
4. Utilizar los Modelos de Nicho Ecológico para explorar como estuvieron configuradas
espacialmente las distribuciones potenciales de las especies en relación con estudios
filogenéticos y filogeográficos previos.
5. Analizar la relación entre la proporción de áreas de distribución potencial que se perderían
debido al cambio climático y otras características como la altitud o la proximidad a la costa
de las áreas de presencia potencial actuales de los sapos cubanos.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
LITERATURA CITADA
Acevedo, M. (1980): Geografía Física de Cuba. Editorial Pueblo y Educación, La Habana, Cuba,
148 p.
Addo-Bediako, A., S. L. Chown y K. J. Gaston (2000): Thermal tolerance, climatic variability and
latitude. Proc. R. Soc. London. Ser. B. Biol. Sci. 267: 739–745.
Aiello-Lammens, M. E., R. A. Boria, A. Radosavljevic, B. Vilela y R. P. Anderson (2015): spThin: an
R package for spatial thinning of species occurrence records for use in ecological niche
models. Ecography 38: 541-545.
Alonso, R. (2011): Origen y diversificación del género Peltophryne (Amphibia: Anura: Bufonidae)
en Cuba. Tesis de Doctorado, Universidad de la Habana, Cuba.
Alonso, R. y A. Rodríguez (2003): Advertisement calls of Cuban toads of the genus Bufo (Anura:
Bufonidae). Phyllomedusa 2: 75-82.
Alonso, R., A. Crawford y E. Bermingham (2012): Molecular phylogeny of an endemic radiation of
Cuban toads (Bufonidae: Peltophryne) based on mitochondrial and nuclear genes. J. Biogeogr. 39: 434-451.
Alonso, R., A. Rodríguez y R. Márquez (2007): Guía sonora de los anfibios de Cuba. Sound
guide of the amphibians of Cuba. Audio CD and booklet. Alosa Sons de la Natura, Barcelona,
España.
Álvarez, A. y A. Mercadet (Eds.) (2011) El sector forestal cubano y el cambio climático, Instituto
de Investigaciones Agro-Forestales, Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba 248 p.
AmphibiaWeb (2016): Information on amphibian biology and conservation. Berkeley, California:
AmphibiaWeb. Disponible en: http://amphibiaweb.org/.
Anderson, R. P. (2012): Harnessing the world’s biodiversity data: promise and peril in ecological
niche modeling of species distributions. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1260: 66-80.
Anderson, R. P. (2013): A framework for using niche models to estimate impacts of climate change
on species distributions. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1297: 8-28.
Anderson, R. P. (2015): El modelado de nichos y distribuciones: no es simplemente “clic, clic, clic”.
Biogeografía (8): 4-24.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anderson, R. P. y I. Gonzalez (2011): Species-specific tuning increases robustness to sampling
bias in models of species distributions: an implementation with Maxent. Ecol. Model. 222:
2796-2811.
Anderson, R. P. y E. Martínez-Meyer (2004): Modeling species’ geographic distributions for
preliminary conservation assessments: An implementation with the spiny pocket mice
(Heteromys) of Ecuador. Biol. Conserv. 116: 167-179.
Anderson, R. P. y A. Raza (2010): The effect of the extent of the study region on GIS models of
species geographic distributions and estimates of niche evolution: Preliminary tests with
montane rodents (genus Nephelomys) in Venezuela. J. Biogeogr. 37: 1378-1393.
Ankley, G. T., S. A. Diamond, J. E. Tietge, G. W. Holcomb, K. M. Jensen, D. L. Defoe y R.
Peterson (2002): Assessment of the risk of solar ultraviolet radiation to amphibians. 1. Dose-
dependent induction of hindlimb malformations in the northern leopard frog (Rana pipiens).
Environ. Sci. Technol. 36: 2853–2858.
Araújo, M. B. y A. Guisan (2006): Five (or so) challenges for species distribution modelling. J. Biogeogr. 33: 1677-1688.
Araújo, M. B. y A. T. Peterson (2012): Uses and misuses of bioclimatic envelope modeling.
Ecology 93(7): 1527-1539.
Araújo, M. B. y C. Rahbek (2006): How does climate change affect biodiversity? Science 313:
1396-1397.
Araújo, M. B., W. Thuiller y R. G. Pearson (2006): Climate warming and the decline of amphibians
and reptiles in Europe. J. Biogeogr. 33:1712-1728.
Austin, M. y K. P. Van Niel (2010): Improving species distribution models for climate change
studies: variable selection and scale. J. Biogeogr. doi:10.1111/j.1365-2699.2010.02416.x
Becker, C. G., C. R. Fonseca, C. F. B. Haddad y P. I. Prado (2009): Habitat split as a mechanism
for local population declines of amphibians with aquatic larvae. Conserv. Biol. 24: 287-294.
doi: 10.1111/j.1523-1739.2009.01324.x
Beebee T y R. Griffiths (2005): The amphibian decline crisis: A watershed for conservation biology?
Biol. Conserv. 125: 271-285.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Bellard, C., C. Bertelsmeier, P, Leadley, W. Thuiller y F. Courchamp (2012): Impacts of climate
change on the future of biodiversity. Ecol. Lett. doi: 10.1111/j.1461-0248.2011.01736.x
Blaustein, A.R. y J. M. Kiesecker (2002): Complexity in conservation: lessons from the global
decline of amphibian populations. Ecol. Lett. 5: 597-608.
Blaustein, A.R., D. P. Chivers, L. B. Kats y J. M. Kiesecker (2000): Effects of ultraviolet radiation on
locomotion and orientation in roughskin newts (Taricha granulosa). Ethology 108: 227–234.
Blaustein, A. R., J. M. Romansic, J. M. Kiesecker y A. C. Hatch (2003): Ultraviolet radiation, toxic
chemicals and amphibian population declines. Divers. Distrib. 9: 123-140.
Blaustein, A. R., L. K. Belden, D. H. Olson, D. L. Green, T. L. Root, K. M. Kiesecker (2001):
Amphibian breeding and climate change. Conserv. Biol. 15: 1804-1809.
Blaustein, A. R., S. C. Walls, B. A. Bancroft, J. J. Lawler, C. L. Searle y S. S. Gervasi (2010): Direct
and Indirect Effects of Climate Change on Amphibian Populations. Diversity 2: 281-313.
doi:10.3390/d2020281
Blaustein, A. R., B. A. Han, R. A. Relyea, P. T.J. Johnson y J. C. Buck, S. S. Gervasi, y L. B. Kats
(2011): The complexity of amphibian population declines: understanding the role of cofactors in
driving amphibian losses. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1223: 108-119.
Boria, R. A., L. E. Olson, S. M. Goodman y R. P. Anderson (2014): Spatial filtering to reduce
sampling bias can improve the performance of ecological niche models. Ecol. Model. 275: 73-
77.
Borroto-Páez, R.. R. Alonso, B. A. Fabres, y O. A. García (2015): Introduced amphibians and
reptiles in the Cuban archipelago. Herpetol. Conserv. Bio. 10(3): 985-1012.
Breed, M. F., K. M. Ottewell, M. G. Gardner y A. J. Lowe (2011): Clarifying climate change
adaptation responses for scattered trees in modified landscapes. J. Appl. Ecol. 48: 637-641.
Broennimann, O., W. Thuiller, G. Hughes, G. F. Midgley, J. M. R. Alkemades y A. Guisan (2006):
Do geographic distribution, niche property and life form explain plants’ vulnerability to global
change? Global Change Biol. 12: 1079-1093.
Broennimann, O., M. C. Fitzpatrick, P. B. Pearman, B. Petitpierre, L. Pellissier, N. G. Yoccoz, W.
Thuiller, M. J. Fortin, C. Randin, N. E. Zimmermann, C. H. Graham y A. Guisan (2012):
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Measuring ecological niche overlap from occurrence and spatial environmental data. Global Ecol. Biogeogr. 21: 481-497.
Brooks, T. M., R. A. Mittermeier, G. A. B. da Fonseca, J. Gerlach, M. Hoffmann, J. F. Lamoreux, C.
G. Mittermeier, J. D. Pilgrim y A. S. L. Rodrigues (2006): Global Biodiversity Conservation
Priorities. Science 313: 58-61. DOI: 10.1126/science.1127609
Brown, J. H., D. W. Mehlman y G. C. Stevens (1995): Spatial variation in abundance. Ecology 76:
2028-2043.
Brum, F. T., L. O. Gonçalves, L. Cappelatti, M. B. Carlucci, V. J. Debastiani, E. V. Salengue, V.
Elisa, G. D. dos Santos, C. Both, J. S. Bernardo-Silva. R. D. Loyola y L. da Silva (2013). Land
use explains the distribution of threatened new world amphibians better than climate. PLOS ONE 8(4): e60742.
Burnham, K.P. y D. R. Anderson (2004): Multimodel inference: understanding AIC and BIC in
Model Selection. Sociol. Method. Res. 33: 26-304.
Burrowes, P. A., R. L. Joglar y D. E. Green (2004): Potential causes for amphibian declines in
Puerto Rico. Herpetologica 60(2): 141-154.
Bustamante, M. R., S. R. Ron y L. A. Coloma (2005): Cambios en la diversidad en siete
comunidades de anuros en los Andes de Ecuador. Biotropica 37: 180-189.
Capote, R. P., I. Mitrani y A. G. Suárez (2011): Conservación de la Biodiversidad cubana y cambio
climático en el archipiélago cubano. Revista Anales de la Academia de Ciencias de Cuba 1(1): 1-25.
Carey, C. y M. Alexander (2003): Climate change and amphibian declines: is there a link? Divers. Distrib. 9: 111-121.
Catenazzi, A. (2015): State of the World's Amphibians. Annu. Rev. Env. Resour. 40: 91-119.
Church, J. A., P. U. Clark, A. Cazenave, J. M. Gregory, S. Jevrejeva, A. Levermann, M. A.
Merrifield, G. A. Milne, R. S. Nerem, P. D. Nunn, A. J. Payne, W. T. Pfeffer, D. Stammer y A. S.
Unnikrishnan (2013): Sea Level Change. En: T. F. Stocker, D. Qin, G. K. Plattner, M. Tignor, S.
K. Allen, J. Boschung, A. Nauels, Y. Xia, V. Bex y P. M. Midgley (Eds.), Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. pp. 1137-1216
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, Estados Unidos de
América.
CITMA (2014): V Informe Nacional al Convenio sobre la Diversidad Biológica de la República de Cuba. La Habana, Cuba.
Collins, J. P. y M. L. Crump (2009): Extinction in our times: global amphibian decline. Oxford
University Press. Nueva York, Estados Unidos de América. 304 p.
Collins, J. y A. Storfer. (2003): Global amphibian declines: sorting the hypotheses. Divers. Distrib. 9: 89-98.
Colwell, R. K., G. Brehm, C. L. Cardelús, A. C. Gilman y J. T. Longino (2008): Global warming,
elevation range shifts, and lowland biotic attrition in the Wet Tropics. Science 322: 258-261.
Corn, P. S. (2005): Climate change and amphibians. Anim.l Biodiv. Conserv. 28.1: 59-67.
Corn, P. S. y E. Muths (2002): Variable breeding phenology affects the exposure of amphibian
embryos to ultraviolet radiation. Ecology 83(11): 2958-2963.
Czechura G. V. y G. Ingram (1990): Taudactylus diurnus and the case of the disappearing frogs.
Mem. Queensland Mus. 29: 361-365.
Darling ES, McClanahan TR, Côtè IM (2010): Combined effects of two stressors on Kenyan coral
reefs are additive or antagonistic, not synergistic. Conserv. Lett. 3: 122-130.
Daszak, P., A. A. Cunningham, A. D. Hyatt (2000): Emerging Infectious Diseases of Wildlife-
Threats to Biodiversity and Human Health. Science 287: 443-449.
Daszak, P., A. A. Cunningham, A. D. Hyatt (2003): Infectious disease and amphibian population
declines. Div. Distrib. 9: 141-150.
Daufresne, M., K. Lengfellner y U. Sommer (2009): Global warming benefits the small in aquatic
ecosystems. PNAS 106: 12788-12793.
Dawson, T. P., T. S. Jackson, J. I. House, I. C. Prentice y G. M. Mace (2011): Beyond Predictions:
Biodiversity Conservation in a Changing Climate. Science 332: 53-58.
Densmore, C. L. y D. E. Green (2007): Diseases of Amphibians. ILAR J. 48(3): 235-254.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Deutsch, C. A., J. J. Tewksbury, R. B. Huey, K. S. Sheldon, C. K. Ghalambor, D. C. Haak y P. R.
Martin (2008): Impacts of climate warming on terrestrial ectotherms across latitude. PNAS 105(18): 6668-6672.
Díaz, L. M. y A. Cádiz (2008): Guía taxonómica de los anfibios de Cuba. Abc Taxa 4: 1-294.
Díaz, L. M., A. Cádiz, A. Chong y A. Silva (2007): First report of Chytridiomycosis in a dying toad
(Anura: Bufonidae) from Cuba: a new conservation challenge for the island. EcoHealth 4:172-
175.
Díaz, L. R. (1989): Mapa de Regionalización climática y tipos de clima, escala 1: 1000 000. En:
Oliva, G., E. Lluís y E. A. Sánchez (Eds.). Nuevo Atlas Nacional de Cuba. pp. VI.I.I.
Academia de Ciencias de Cuba. Instituto Cubano de Geodesia y Cartografía, Instituto
Geográfico Nacional de España. Madrid, España.
Donnelly, M. A. y M. L. Crump (1998): Potential effects of climate change on two Neotropical
amphibian assemblages. Clim. Change 39: 541-561.
Drake, D. R. y T. L. Hunt (2009): Invasive rodents on islands: integrating historical and
contemporary ecology. Biol. Invasions 11(7): 1483-1487.
Drost, C. A. y G. M. Fellers (1996): Collapse of a regional frog fauna in the Yosemite area of the
California Sierra Nevada, USA. Conserv. Biol. 10(2): 414-425.
Duellman, W. E. y L. Trueb (1986): Biology of Amphibians. Johns Hopkins University Press,
Maryland, Estados Unidos de América. 670 p.
Edenhofer O., R. Pichs-Madruga, Y. Sokona, S. Kadner, J. C. Minx, S. Brunner, S. Agrawala, G.
Baiocchi, I. A. Bashmakov, G. Blanco, J. Broome, T. Bruckner, M. Bustamante, L. Clarke, M.
Conte Grand, F. Creutzig, X. Cruz-Núñez, S. Dhakal, N. K. Dubash, P. Eickemeier, E.
Farahani, M. Fischedick, M. Fleurbaey, R. Gerlagh, L. Gómez-Echeverri, S. Gupta, J.
Harnisch, K. Jiang, F. Jotzo, S. Kartha, S. Klasen, C. Kolstad, V. Krey, H. Kunreuther, O.
Lucon, O. Masera, Y. Mulugetta, R. B. Norgaard, A. Patt, N. H. Ravindranath, K. Riahi, J. Roy,
A. Sagar, R. Schaeffer, S. Schlömer, K. C. Seto, K. Seyboth, R. Sims, P. Smith, E.
Somanathan, R. Stavins, C. von Stechow, T. Sterner, T. Sugiyama, S. Suh, D. Ürge-Vorsatz,
K. Urama, A. Venables, D. G. Victor, E. Weber, D. Zhou, J. Zou, y T. Zwickel (2014): Technical
Summary. En: Edenhofer, O., R. Pichs-Madruga, Y. Sokona, E. Farahani, S. Kadner, K.
Seyboth, A. Adler, I. Baum, S. Brunner, P. Eickemeier, B. Kriemann, J. Savolainen, S.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Schlömer, C. von Stechow, T. Zwickel y J. C. Minx (Eds.), Climate Change 2014: Mitigation of Climate Change. Contribution of Working Group III to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. pp. 33-107 Cambridge University Press,
Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, Estados Unidos de América.
Elith, J. y J. R. Leathwick (2009): Species Distribution Models: Ecological Explanation and
Prediction Across Space and Time. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 40: 677-97.
Elith, J., M. Kearney y S. Phillips (2010): The art of modelling range-shifting species. Methods Ecol. Evol. 1: 330-342.
Elith, J., S. J. Phillips, T. Hastie, M. Dudík, Y. E. Chee y C. J. Yates (2011): A statistical
explanation of MaxEnt for ecologists. Divers. Distrib. 17: 43-57.
Engler, R., W. Hordijk y A. Guisan (2012): The MIGCLIM R package – seamless integration of
dispersal constraints into projections of species distribution models. Ecography 35: 872-878.
Estrada A. R., Ruibal R. (1999) A review of Cuban Herpetology. En: Crother BL (Ed.) Caribbean Amphibians and Reptiles. pp 31-62. Academic Press. San Diego, Estados Unidos de
América.
Flato, G., J. Marotzke, B. Abiodun, P. Braconnot, S. C. Chou, W. Collins, P. Cox, F. Driouech, S.
Emori, V. Eyring, C. Forest, P. Gleckler, E. Guilyardi, C. Jakob, V. Kattsov, C. Reason y M.
Rummukainen (2013): Evaluation of Climate Models. En: T. F. Stocker, D. Qin, G. K. Plattner,
M. Tignor, S.K. Allen, J. Boschung, A. Nauels, Y. Xia, V. Bex y P.M. Midgley (Eds.), Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. pp. 741-866.
Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, Estados Unidos de
América
Foden, W. B., S. H. M. Butchart, S. N. Stuart, J. C. Vié, H. R. Akçakaya, A. Angulo, L. M.
DeVantier, A. Gutsche, E. Turak, L. Cao, S. D. Donner, V. Katariya, R. Bernard, R. A. Holland,
A. F. Hughes, S. E. O’Hanlon, S. T. Garnett, Ç. H. Şekercioglu y G. M. Mace (2013):
Identifying the World’s Most Climate Change Vulnerable Species: A Systematic Trait-Based
Assessment of all Birds, Amphibians and Corals. PLOS ONE 8(6): e65427.
doi:10.1371/journal.pone.0065427
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Fong, A., N. Viña y G. M. López-Iborra (2015): Amphibian Hotspots and Conservation Priorities in
Eastern Cuba Identified by Species Distribution Modeling. Biotrópica 47: 119-127.
Formel, F. (1989): Constitución geológica, escala 1: 1000 000. En: Oliva, G., E. Lluís y E. A.
Sánchez (Eds.). Nuevo Atlas Nacional de Cuba. pp. III.I.2-3. Academia de Ciencias de Cuba.
Instituto Cubano de Geodesia y Cartografía, Instituto Geográfico Nacional de España. Madrid,
España.
Franklin, J. (2010): Mapping Species Distributions: Spatial Inference and Prediction.
Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido 320 p.
Gardner, J. L., A. Peters, M. R. Kearney, L. Joseph y R. Heinsohn (2011): Declining body size: a
third universal response to warming? Trends Ecol. Evol. 26: 285-291.
doi:10.1016/j.tree.2011.03.005
Galloy, V. y M. Denoël (2010) Detrimental effect of temperature increase on the fitness of an
amphibian (Lissotriton helveticus). Acta Oecol. 36: 179-183.
Gaston, K. J. (2003): The Structure and Dynamics of Geographic Ranges. Oxford University
Press, Oxford, Reino Unido. 267 p.
Gómez-Rodríguez, C., A. Baselga y J. J. Wiens (2015): Is diversification rate related to climatic
niche width? Global Ecol. Biogeogr. 24: 383-395.
González, H. (Ed.) (2007): Biodiversidad de Cuba. Ediciones Polimita. Sevilla, España. 313 p.
González, H., L. Rodríguez, A. Rodríguez, C. Mancina y I. Ramos (2012): Libro rojo de los vertebrados de Cuba. Editorial Académica, La Habana, Cuba. 303 p.
Gratwicke, B., M. J. Evans, P. T. Jenkins, M. D. Kusrini, R. D. Moore, J. Sevin y D. E. Wildt (2010):
Is the international frog legs trade a potential vector for deadly amphibian pathogens? Front. Ecol. Environ. 8(8): 438-442.
Guisan, A. y W. Thuiller (2005): Predicting species distribution: offering more than simple habitat
models. Ecol. Lett. 8: 993-1009.
Guisan, A. y N. E. Zimmerman (2000): Predictive habitat distribution models in ecology. Ecol. Model. 135: 147-186.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Guisan, A., B. Petitpierre, O. Broennimann, C. Daehler y C. Kueffer (2014): Unifying niche shift
studies: insights from biological invasions. Trends Ecol. Evol. 29: 260-269.
Guisan, A., O. Broennimann, R. Engler, M. Vust, N. G. Yoccoz, A. Lehmann, y N. E. Zimmermann
(2005): Using Niche-Based Models to Improve the Sampling of Rare Species. Conserv. Biol. 20(2): 501-511.
Gutiérrez, R. D. y M. Rivero (1997): Minigeografía de Cuba. Editorial Científico-Técnica. La
Habana. 142pp.
Hamilton, P. T., J. M. L. Richardson, P. Govindarajulu y B. R. Anholt (2012): Higher temperature
variability increases the impact of Batrachochytrium dendrobatidis and shifts interspecific
interactions in tadpole mesocosms. Ecol. Evol. 2: 2450-2459.
Hannah, L., G. Midgley, S. Andelman, M. Araújo, G. Hughes, E. Martínez-Meyer, R. Pearson, y P.
Williams (2007): Protected area needs in a changing climate. Front. Ecol. Environ. 5: 131-
138.
Harvell, D., S. Altizer, I. M. Cattadori, L. Harrington y E. Weil (2009): Climate change and wildlife
diseases: When does the host matter the most? Ecology 90: 912-920.
Harvell, C. D., C. E. Mitchell, J. R. Ward, S. Altizer, A. P. Dobson, R. S. Ostfeld y M. D. Samuel
(2002): Climate Warming and Disease Risks for Terrestrial and Marine Biota. Science 296:
2158-2162.
Hedges, S. B. (1999): Distribution Patterns of Amphibians in the West Indies. pp. 211-254 En,
Duellman, W. E. (Ed.) Patterns of distribution of amphibians: A global perspective. The
Johns Hopkins University Press, Baltimore. Estados Unidos de América.
Hedges, S. B. y L. M. Díaz (2011): The conservation status of amphibians in the West Indies. En:
Heatwole, H. H. y J. W. Wilkenson (Eds.), Status of Conservation and Decline of Amphibians: Western Hemisphere. pp. 31-47. Surrey Beatty & Sons, Chipping Norton,
Australia.
Henderson, R. W. y R. Powell (2009): Natural History of West Indian Reptiles and Amphibians.
University Press of Florida, Gainesville, Florida, Estados Unidos de América. 495 p.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Hernández M. A. y O. Marzo (2011): Estimación de las anomalías, tendencias, proyección y los
periodos de retorno de los valores extremos del nivel del mar relativo durante el presente siglo
a partir de mediciones de la Red Mareogeográfica Nacional. Informe anual de proyecto, 120 p.
Hernández, M., R. Alonso y A. Rodríguez (2010): Advertisement call of Peltophryne florentinoi
(Anura: Bufonidae), an endemic toad from Zapata Swamp, Cuba. Amphibia–Reptilia 31: 265-
272.
Hernández, M., A. Hernández, L. Arriaza, J. Simanca, S. L. Lorenzo, S. Cerdeira, L. Rodas, G.
Díaz, I. Hernández, O. Marzo, J. L. Chang, A. Oviedo y H. M. Alfonso de Anta (2005):
Estimación de la tasa de incremento del nivel medio del mar a partir de mediciones directas y
evaluación de su impacto en el Golfo de Batabanó y en la Península de Zapata. En: Memorias
en CD-ROM de la Primera Convención de Ciencias de la Tierra, Geociencias 2005 y VI
Congreso de Geología, Geología 2005. La Habana, Cuba, 24 p.
Hickling, R., D. B. Roy, J. K. Hill, R. Fox y C. D. Thomas (2006): The distributions of a wide range
of taxonomic groups are expanding polewards. Global Change Biol. 12: 450-455.
Hijmans, R. J. (2012): Cross-validation of species distribution models: removing spatial sorting bias
and calibration with a null model. Ecology 93: 679-688.
Hijmans, R. J., S. Phillips, J. Leathwick y J. Elith (2015): dismo: Species Distribution Modeling. R
package version 1.0-12. http://CRAN.R-project.org/package=dismo
Hijmans, R.J., S. E. Cameron, J. L. Parra, P. G. Jones y A. Jarvis (2005): Very high resolution
interpolated climate surfaces for global land areas. Int. J. Climatol. 25:1965-1978.
Hof, C., M. B. Araujo, W. Jetz y C. Rahbek (2011): Additive threats from pathogens, climate and
land-use change for global amphibian diversity. Nature 480: 516-21.
Hoffmann, M., C. Hilton-Taylor, A. Angulo, M. Böhm, T. M. Brooks, S. H. M. Butchart,K. E.
Carpenter, J. Chanson, B. Collen, N. A. Cox, W. R. T. Darwall, N. K. Dulvy, L. R. Harrison, V.
Katariya, C. M. Pollock, S. Quader, N. I. Richman, A. S. L. Rodrigues, M. F. Tognelli, J. C. Vié,
J. M. Aguiar, D. J. Allen, G. R. Allen, G. Amori, N. B. Ananjeva, F. Andreone, P. Andrew, A. L.
A. Ortiz, J. E. M. Baillie, R. Baldi, B. D. Bell, S. D. Biju, J. P. Bird, P. Black-Decima, J. J. Blanc,
F. Bolaños, W. Bolivar-G., I. J. Burfield, J. A. Burton, D. R. Capper, F. Castro, G. Catullo, R. D.
Cavanagh, A. Channing, N. L. Chao, A. M. Chenery, F. Chiozza, V. Clausnitzer, N. J. Collar, L.
C. Collett, B. B. Collette, C. F. C. Fernandez, M. T. Craig, M. J. Crosby, N. Cumberlidge, A.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Cuttelod, A. E. Derocher, A. C. Diesmos, J. S. Donaldson, J. W. Duckworth, G. Dutson, S. K.
Dutta, R. H. Emslie, A. Farjon, S. Fowler, Jr. Freyhof, D. L. Garshelis, J. Gerlach, D. J. Gower,
T. D. Grant, G. A. Hammerson, R. B. Harris, L. R. Heaney, S. B. Hedges, J. M. Hero, B.
Hughes, S. A. Hussain, M. J. Icochea, R. F. Inger, N. Ishii, D. T. Iskandar, R. K. B. Jenkins, Y.
Kaneko, M. Kottelat, K. M. Kovacs, S. L. Kuzmin, E. La Marca, J. F. Lamoreux, M. W. N. Lau,
E. O. Lavilla, K. Leus, R. L. Lewison, G. Lichtenstein, S. R. Livingstone, V. Lukoschek, D. P.
Mallon, P. J. K. McGowan, A. McIvor, P. D. Moehlman, S. Molur, A. M. O. Alonso, J. A. Musick,
K. Nowell, R. A. Nussbaum, W. Olech, N. L. Orlov, T. J. Papenfuss, G. Parra-Olea, W. F.
Perrin, B. A. Polidoro, M. Pourkazemi, P. A. Racey, J. S. Ragle, M. Ram, G. Rathbun, R. P.
Reynolds, A. G. J. Rhodin, S. J. Richards, L. O. Rodriguez, S. R. Ron, C. Rondinini., A. B.
Rylands, Y. Sadovy de Mitcheson, J. C. Sanciangco, K. L. Sanders, G. Santos-Barrera, J.
Schipper, C. Self-Sullivan, Y. Shi, A. Shoemaker, F. T. Short, C. Sillero-Zubiri, D. B. L. Silvano,
K. G. Smith, A. T. Smith, J. Snoeks, A. J. Stattersfield, A. J. Symes, A. B. Taber, B. K.
Talukdar, H. J. Temple, R. Timmins, J. A. Tobias, K. Tsytsulina, D. Tweddle, C. Ubeda, S. V.
Valenti, P. Paul van Dijk, L. M. Veiga, A. Veloso, D. C. Wege, M. Wilkinson, E. A. Williamson,
F. Xie, B. E. Young, H. R. Akçakaya, L. Bennun, T. M. Blackburn, L. Boitani, H. T. Dublin, G. A.
B. da Fonseca, C. Gascon, T. E. Lacher, G. M. Mace, S. A. Mainka, J. A. McNeely, R. A.
Mittermeier, G. M. Reid, J. P. Rodriguez, A. A. Rosenberg, M. J. Samways, J. Smart, B. A.
Stein, S. N. Stuart (2010): The Impact of Conservation on the Status of the World’s
Vertebrates. Science 330: 1503-1509.
Hood, G. M. (2008): PopTools version 3.0.5. Disponible en internet en: http://www.cse.cisro.au
/poptools
Hossack, B.R. y P. S. Corn (2007): Responses of pond-breeding amphibians to wildfire: short-term
patterns in occupancy and colonization. Ecol. Appl. 17: 1403-14010.
Hutchinson, G. E. (1957): Concluding remarks. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology 22:415–427.
Huxman, T. E., B. P. Wilcox, D. D. Breshears, R. L. Scott, K. A. Snyder, E. E. Small, K. Hultine, W.
T. Pockman y R. B. Jackson (2005): Ecohydrological implications of woody plant
encroachment. Ecology 86: 308-319.
IPCC (2013): Resumen para responsables de políticas. En: T. F. Stocker, D. Qin, G.-K. Plattner, M.
Tignor, S. K. Allen, J. Boschung, A. Nauels, Y. Xia, V. Bex y P.M. Midgley (Eds.), Cambio Climático 2013: Bases físicas. Contribución del Grupo de trabajo I al Quinto Informe de
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Evaluación del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático. pp.1-
27. Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, Estados Unidos
de América.
IPCC (2014): Resumen para responsables de políticas. En: C. B. Field, V. R. Barros, D. J. Dokken,
K. J. Mach, M. D. Mastrandrea, T. E. Bilir, M. Chatterjee, K. L. Ebi, Y. O. Estrada, R. C.
Genova, B. Girma, E. S. Kissel, A. N. Levy, S. MacCracken, P. R. Mastrandrea y L. L. White
(Eds.), Cambio climático 2014: Impactos, adaptación y vulnerabilidad. Contribución del Grupo de trabajo II al Quinto Informe de Evaluación del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático. pp. 1-33. Organización Meteorológica Mundial,
Ginebra, Suiza.
Iturralde-Vinent, M. A. (2003): Ensayo sobre la paleogeografía del Cuaternario de Cuba Memorias,
resúmenes y trabajos. V Congreso de Geología y Minería, CD ROM, 74 pp. La Habana, Cuba.
Iturralde-Vinent, M. A. y R. D. E. MacPhee (1999): Paleogeography of the Caribbean region:
implications for Cenozoic biogeography. B. Am. Mus. Nat. Hist. 238: 1-95.
James, F. C., R. F. Johnston, N. O. Wamer, G. J. Niemi, y W. J. Boecklen (1984): The Grinnellian
niche of the Wood Thrush. Am. Nat. 124:17-47.
Janzen, D. H. (1967): Why mountain passes are higher in tropics. Am. Nat. 101: 233–249.
Jeschke, J. M. (2008): Across islands and continents, mammals are more successful invaders than
birds. Divers. Distrib. 14(6): 913-916.
Jiménez-Valverde, A., J. M. Lobo y J. Hortal (2008): Not as good as they seem: the importance of
concepts in species distribution modelling. Divers. Distrib. 14: 885-890.
Johnson, C. N. (1998): Species extinction and the relationship between distribution and abundance.
Nature 394: 272-274.
Kats, L. B., J. M. Kiesecker, D. P. Chivers y A. R. Blaustein (2000): Effects of UV-B on antipredator
behavior in three species of amphibians. Ethology 106: 921–932.
Kattwinkel, M., J. Kühne, K. Foit y M. Liess (2011): Climate change, agricultural insecticide
exposure and risk for freshwater communities. Ecol. Appl. 21: 2068-2081.
Kiesecker, J. M., A. R. Blaustein y L. K. Belden (2001): Complex causes of amphibian population
declines. Nature 410: 681-684.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Kraus F. 2009. Alien Reptiles and Amphibians: A Scientific Compendium and Analysis.
Dordrecht, Neth.: Springer 563 p.
Kraus, F. (2015): Impacts from Invasive Reptiles and Amphibians. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 46: 75–97.
La Marca, E., K. R. Lips, S. Lötters, R. Puschendorf, R. Ibáñez, J. V. Rueda‐Almonacid, F.
Bolaños, Gerardo, J. A. Pounds, E. Toral y J. E. García‐Pérez (2005): Catastrophic population
declines and extinctions in Neotropical harlequin frogs (Bufonidae: Atelopus). Biotropica
37(2): 190-201.
Lannoo, M. J., K. Lang, T. Waltz y G. S. Phillips (1994): An altered amphibian assemblage:
Dickinson County, Iowa, 70 years after Frank Blanchard’s survey. Am. Midla. Nat. 131: 311-
319.
Lawler, J. J., S. l. Shafer, B. A. Bancroft y A. R. Blaustein (2010): Projected Climate Impacts for the
Amphibians of the Western Hemisphere. Conserv. Biol. 24(1): 38-50.
Lenoir, J. y J. C. Svenning (2015): Climate-related range shifts - a global multidimensional
synthesis and new research directions. Ecography 38: 15-28. doi: 10.1111/ecog.00967
Li, Y., J. M. Cohen y J. R. Rohr (2013): Review and synthesis of the effects of climate change on
amphibians. Integr. Zool. 8: 145-161.
Lobo, J.M., A. Jiménez-Valverde y R. Real (2008): AUC: a misleading measure of the performance
of predictive distribution models. Global Ecol. Biogeogr. 17: 145-151.
Mantyka-Pringle, C.S., T. G. Martin, J. R. Rhodes (2012): Interactions between climate and habitat
loss effects on biodiversity: a systematic review and meta-analysis. Global Change Biol. 18:1239-1252. doi: 10.1111/j.1365-2486.2011.02593.x
Martel, A., A. Spitzen-van der Sluijs, M. Blooi, W. Bert, R. Ducatelle, M. C. Fisher, A. Woeltjesb, W.
Bosmanb, K. Chiersa, F. Bossuyt y F. Pasmans (2013): Batrachochytrium salamandrivorans
sp. nov. causes lethal chytridiomycosis in amphibians. P. Natl. A. Sci. 110(38): 15325-15329.
Mateo, J. y M. Acevedo (1989): Regionalización físico-geográfica. Escala 1:3 000 000. En: Oliva,
G., E. Lluís y E. A. Sánchez (Eds.). Nuevo Atlas Nacional de Cuba. pp. XII.2.1. Academia de
Ciencias de Cuba. Instituto Cubano de Geodesia y Cartografía, Instituto Geográfico Nacional
de España. Madrid, España.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
McCaffery, R. M. y B. A. Maxell (2010): Decreased winter severity increases viability of a montane
frog population. PNAS 107: 8644-8649.
McCallum, M. L. (2015): Vertebrate biodiversity losses point to a sixth mass extinction. Biodiver. Conserv. 24(10): 2497-2519.
McClanahan, L. L., R. Ruibal y V. H. Shoemaker (1994): Frogs and Toads in Deserts. Sci. Am. (1994) 82-88.
McManus, J. y D. W. Nellis (1975): The critical thermal maximum of the marine toad, Bufo marinus.
Carib. J. Sci. 15(1-2): 67-70.
McPherson, J. M., W. Jetz y D. J. Rogers 2004. The effects of species’ range sizes on the accuracy
of distribution models: ecological phenomenon or statistical artefact? J. Appl. Ecol. 41: 811-
823.
Moreno, C. E. y G. Halffter (2000): Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using
species accumulation curves. J. Appl. Ecol. 37: 149-158.
Moritz, C. y R. Agudo (2013): The future of species under climate change: Resilience or Decline?
Science 341: 504-508.
Moroñ, D., M. Lenda, P. Skórka, H. Szentgyörgyi, J. Settele y M. Woyciechowski (2009): Wild
pollinator communities are negatively affected by invasion of alien goldenrods in grassland
landscapes. Biol. Conserv. 142: 1322-1332.
Munguía, M., C. Rahbek, T. F. Rangel, J. A. F. Diniz-Filho y M. B. Araújo (2012): Equilibrium of
Global Amphibian Species Distributions with Climate. PLOS ONE e34420.
doi:10.1371/journal.pone. 0034420
Muscarella, R., J. P. Galante, M. Soley-Guardia, R. A. Boria, J. M. Kass, M. Uriarte y R. P.
Anderson (2014): ENMeval: An R package for conducting spatially independent evaluations
and estimating optimal model complexity for MAXENT ecological niche models. Methods Ecol. Evol. 5: 1198-1205. doi: 10.1111/2041-210X.12261
Nenzéna, H.K. y M.B. Araújo (2011): Choice of threshold alters projections of species range shifts
under climate change. Ecol. Model. 222: 3346-3354.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Noyes, P. D., M. K. McElwee, H. D. Miller, B. W. Clark, L. A. Van Tiem, K. C. Walcott, K. N. Erwin y
E. D. Levin (2009): The toxicology of climate change: environmental contaminants in a
warming world. Environ. Int 35: 971-86.
Opdam, P. y D. Wascher (2004): Climate change meets habitat fragmentation: linking landscape
and biogeographical scale levels in research and conservation. Biol. Conserv. 117: 285-297.
Paaijmans, K. P., R. L. Heinig, R. A. Seliga, J. I. Blanford, S. Blanford, C. C. Murdock y M. B.
Thomas (2013): Temperature variation makes ectotherms more sensitive to climate change.
Global Change Biol. 19: 2373-2380. doi: 10.1111/gcb.12240
Parmesan, C. (2006): Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annu. Rev. Ecol. Evol. S. 37: 637-669.
Parmesan, C. (2007): Influences of species, latitudes and methodologies on estimates of
phenological response to global warming. Global Change Biol. 13: 1860-72.
Pearson, R. G., T. P. Dawson, P. M. Berry y P. A. Harrison (2002): SPECIES: A spatial evaluation
of climate impact on the envelope of species. Ecol. Model. 154: 289-300.
Pearson, R. G., C. J. Raxworthy, M. Nakamura y A. T. Peterson. (2007): Predicting species
distributions from small numbers of occurrence records: a test case using cryptic geckos in
Madagascar. J. Biogeogr. 34: 102-117.
Peterson, A. T. (2011): Ecological niche conservatism: a time-structured review of evidence. J. Biogeogr. 38: 817-827.
Peterson, A. T., M. Papes y M. Eaton (2007): Transferability and model evaluation in ecological
niche modeling: a comparison of GARP and Maxent. Ecography. 30: 550-560.
Peterson, A. T., J. Soberón y V. Sánchez-Cordero (1999): Conservatism of Ecological Niches in
Evolutionary Time. Science 285: 1265-1267.
Peterson, A. T., E. Martínez-Meyer, C. González-Salazar y P. W. Hall (2004): Modeled climate
change effects on distributions of Canadian butterfly species. Can. J. Zool. 82: 851–858. doi:
10.1139/Z04-064.
Peterson, A.T., J. Soberón, R. G. Pearson, R. P. Anderson, E. Martínez-Meyer, M. Nakamura y M.
B. Araújo (2011): Ecological Niches and Geographic Distributions. Princeton University
Press, Princeton, New Jersey, USA. 314 p.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Phillips, S. J. y M. Dudík (2008): Modeling of species distributions with Maxent: new extensions and
a comprehensive evaluation. Ecography 31: 161-175.
Phillips, S. J., R. P. Anderson y R. E. Schapire (2006): Maximum entropy modeling of species
geographic distributions. Ecol. Model. 190: 231–259.
Pilliod, D. S., R. B. Bury, E. J. Hyde, C. A. Pearl y P. S. Corn (2003): Fire and amphibians in North
America. Forest Ecol. Manag. 178: 163-81.
Pimm, S. I., G. J. Russell, J. L. Gittelman y T. M. Brooks (1995): The future of biodiversity. Science
269: 347-350. doi:10.1126/science.269.5222.347
Pimm, S. L., C. N. Jenkins, R. Abell, T. M. Brooks, J. L. Gittleman, L. N. Joppa, P. H. Raven, C. M.
Roberts y J. O. Sexton (2014): The biodiversity of species and their rates of extinction,
distribution, and protection. Science 344: 1246752. http://dx.doi.org/10.1126/science.1246752.
Pounds, J. A. (2001): Climate and amphibian declines. Nature 410: 639-640.
Pounds J. A. y M. L. Crump (1994): Amphibian declines and climate disturbance: the case of the
golden toad and the harlequin frog. Conserv. Biol. 8(1): 72-85.
Pounds, J. A. y R. Puschendorf (2004): Ecology: clouded futures. Nature 427(6970): 107-109.
Pounds, J. A., M. P. L. Fogden, J. M. Savage y G. C. Gorman (1997): Tests of null models for
amphibian declines on a tropical mountain. Conserv. Biol. 11: 1307-1322.
Pounds, J. A., M. R. Bustamante, L. A. Coloma, J. A. Consuegra, M. P. Fogden, P. N. Foster, E. La
Marca, K. L. Masters, A. Merino-Viteri, R. Puschendorf, S. R. Ron, G. A. Sánchez-Azofeifa, C.
J. Still, B. E. Young (2006): Widespread amphibian extinctions from epidemic disease driven
by global warming. Nature 439: 161-167.
Pramuk, J.B. (2002): Morphological characters and cladistics relationships of West Indian toads
(Anura: Bufonidae). Herpetol. Monogr. 16: 121-151.
Pramuk, J. B., T. Robertson, J. W. Sites y B. P. Noonan (2008): Around the world in 10 million
years: Biogeography of the nearly cosmopolitan true toads (Anura: Bufonidae). Global Ecol. Biogeogr. 17: 72-83.
Primack, R. B. (2006): Essentials of Conservation Biology, 4th Ed. Sinauer Associates,
Sunderland, MA. 580 p.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Pulliam, H.R. (2000): On the relationship between niche and distribution. Ecol. Lett. 3: 349-361.
Radosavljevic, A. y R. P. Anderson (2014): Making better MAXENT models of species distributions:
complexity, overfitting and evaluation. J. Biogeogr. 41: 629-643.
Raffel, T. R., J. M. Romansic, N. T. Halstead, T. A. McMahon, M. D. Venesky y J. R. Rohr (2013):
Disease and thermal acclimation in a more variable and unpredictable climate. Nat. Clim. Change 3: 146-151.
Raxworthy, C. J., R. G. Pearson, N. Rabibisoa, A. M. Rakotondrazafy, J-B. Ramanamanjato, A. P.
Raselimanana, S. Wu, R. A. Nussbaum y D. A. Stone (2008): Extinction vulnerability of tropical
montane endemism from warming and upslope displacement: a preliminary appraisal for the
highest massif in Madagascar. Global Change Biol. 14: 1703-1720.
R Core Team (2015). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for
Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/.
Rivalta, V., L. Rodríguez-Schettino, C. A. Mancina, y M. Iturriaga. (2014): Amphibians of Cuba:
checklist and geographic distributions. Smithsonian Herpetological Information Service
145: 1-48.
Rödder, D. y F. Weinsheimer (2009): Will future anthropogenic climate change increase the
potential distribution of the alien invasive Cuban treefrog (Anura: Hylidae)? J. Nat. Hist. 43:
1207–17.
Rödder, D., J. Kielgast y S. Lotters (2010): Future potential distribution of the emerging amphibian
chytrid fungus under anthropogenic climate change. Dis. Aquat. Organ. 92: 201-207.
Rodrigues, A. S. L., T. M. Brooks, S. H. M. Butchart, J. Chanson, N. Cox, M. Hoffmann y S. N.
Stuart (2014): Spatially Explicit Trends in the Global Conservation Status of Vertebrates. PLOS ONE DOI:10.1371/journal.pone.0113934.
Rodríguez, A., R. Alonso, J. A. Rodríguez y M. Vences (2012): Geographic distribution, colour
variation and molecular diversity of miniature frogs of the Eleutherodactylus limbatus group
from Cuba. Salamandra 48: 71-91.
Rodrıíguez, A., M. Börner, M. Pabijan, M. Gehara, C F. B. Haddad y M. Vences (2015): Genetic
divergence in tropical anurans: deeper phylogeographic structure in forest specialists and in
topographically complex regions. Evol. Ecol. DOI 10.1007/s10682-015-9774-7
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Rodríguez-Schettino, L. y V. Rivalta (2003): Lista de especies. En: Rodríguez-Schettino, L. (Ed.)
Anfibios y Reptiles de Cuba. pp. 162-165. UPC Print, Vaasa, Finlandia.
Rodríguez-Schettino, L. y V. Rivalta (2007): Efectos probables del aumento del nivel del mar sobre
la herpetofauna de la Reserva de la Biosfera Ciénaga de Zapata, Matanzas, Cuba. Poeyana
495: 8-13.
Rohr, J. R. y T. R. Raffel (2010): Linking global climate and temperature variability to widespread
amphibian declines putatively caused by disease. P. Natl. A. Sci. 107: 8269-8274.
Rohr, J. R., P. Johnson, C. W. Hickey, R. C. Helm, A. Fritz y S. Brasfield (2013): Implications of
global climate change for natural resource damage assessment, restoration, and rehabilitation.
Environmental Toxicol. Chem. 32: 93-101.
Rohr, J. R., A. P. Dobson, P. T. J. Johnson, A. M. Kilpatrick, S. H. Paull, T. R. Raffel, D. Ruiz-
Moreno, y M. B. Thomas (2011): Frontiers in climate change-disease research. Trends Ecol. Evol. 26: 270-7.
Ron, S. R., W. E. Duellman, L. A. Coloma y M. R. Bustamante (2003): Population Decline of the
Jambato Toad Atelopus ignescens (Anura: Bufonidae) in the Andes of Ecuador. J. Herpetol. 37: 116-126.
Root, T. (1988) Environmental factors associated with avian distributional boundaries. J. Biogeogr. 15:489–505.
Saha, A. K., S. Saha, J. Sadle, J. Jiang, M. S. Ross, Price, R. M., S. L. Leonel, O. Sternberg y K. S.
Wendelberger (2011): Sea level rise and South Florida coastal forests. Climatic Change
107(1-2): 81-108.
Sala, O. E., F. S. Chapin, J. J. Armesto, E. Berlow, J. Bloomfield, R. Dirzo, E. Huber-Sanwald, L. F.
Huenneke, R. B. Jackson, A. Kinzig, R. Leemans, D. M. Lodge, H. A. Mooney, M. Oesterheld,
N. L. Poff, M. T. Sykes, B. H. Walker, M. Walker y D. H. Wall (2000): Global Biodiversity
Scenarios for the Year 2100. Science 28: 1770-1774.
Saupe, E. E., V. Barve, C. E. Myers, J. Soberón, N. Barve, C. M. Hensz, A. T. Peterson, H. L.
Owens y A. Lira-Noriega (2012): Variation in niche and distribution model performance: The
need for a priori assessment of key causal factors. Ecol. Model. 237-238: 11-22.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Schlaepfer, M. A., C. Hoover y C. K. Dodd (2005): Challenges in evaluating the impact of the trade
in amphibians and reptiles on wild populations. BioScience 55(3): 256-264.
Schriever, T. A., J. Ramspott, B. I. Crother y C. L. Fontenot (2009): Effects of hurricanes, Ivan,
Katrina and Rita on a southeastern Louisiana herpetofauna. Wetlands 29: 112-122.
Schroter, D., W. Cramer, R. Leemans, I. C. Prentice, M. B. Araújo, N. W. Arnell, A. Bondeau, H.
Bugmann, T. R. Carter, C. A. Gracia, A. C. de la Vega-Leinert, M. Erhard, F. Ewert, M.
Glendining, J. I. House, S. Kankaanpa, R. J. T. Klein, S. Lavorel, M. Lindner, M. J. Metzger, J.
Meyer, T. D. Mitchell, I. Reginster, M. Rounsevell, S. Sabate, S. Sitch, B. Smith, J. Smith, P.
Smith, M. T. Sykes, K. Thonicke, W. Thuiller, G. Tuck, S. Zaehle y B. Zierl (2005) Ecosystem
service supply and vulnerability to global change in Europe. Science 310: 1333-1337.
Schwartz, A. (1960): The large toads of Cuba. Proc. Biol. Soc. Washington 73: 45-56.
Schwartz, A. y R. W. Henderson (1991): Amphibians and reptiles of the West Indies: descriptions, distributions, and natural history. University of Florida Press, Gainesville,
Florida, Estados Unidos de América. 667 p.
Sheridan, J. A. y D. Bickford (2011): Shrinking body size as an ecological response to climate
change. Nat. Clim. Change 1: 401-406. doi:10.1038/nclimate1259
Simberloff, D. (2011): How common are invasion-induced ecosystem impacts? Biol. Invasions
13(5): 1255-1268.
Sinclair, S. J., M. D. White y G. R. Newell (2010): How useful are species distribution models for
managing biodiversity under future climates? Ecol. Soc. 15(1): 8.
http://www.ecologyandsociety. org/vol15/iss1/art8/
Smith, G. R., M. A. Waters y J. E. Rettig, (2000): Consequences of embryonic UV-B exposure for
embryos and tadpoles of the plains leopard frog. Conserv. Biol. 14: 1903–1907.
Sodhi, N. S., D. Bickford, A. C. Diesmos, T. M. Lee, L. P. Koh, B. W. Brook, C. H. Sekercioglu y C.
J. Bradshaw (2008): Measuring the meltdown: drivers of global amphibian extinction and
decline. PLOS ONE 3(2): e1636.
Stevenson, R. D. (1985): Body size and limits to the daily range of body temperature in terrestrial
ectotherms. Am. Nat. 125: 102-117.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Stocker, T. F., D. Qin, G. K. Plattner, L. V. Alexander, S. K. Allen, N. L. Bindoff, F. M. Bréon, J. A.
Church, U. Cubasch, S. Emori, P. Forster, P. Friedlingstein, N. Gillett, J. M. Gregory, D. L.
Hartmann, E. Jansen, B. Kirtman, R. Knutti, K. Krishna Kumar, P. Lemke, J. Marotzke, V.
Masson-Delmotte, G. A. Meehl, I. I. Mokhov, S. Piao, V. Ramaswamy, D. Randall, M. Rhein,
M. Rojas, C. Sabine, D. Shindell, L. D. Talley, D. G. Vaughan y S. P. Xie (2013): Resumen
técnico. En: T. F. Stocker, D. Qin, G. K. Plattner, M. Tignor, S. K. Allen, J. Boschung, A.
Nauels, Y. Xia, V. Bex y P. M. Midgley (Eds.), Cambio climático 2013. Bases físicas. Contribución del Grupo de trabajo I al Quinto Informe de Evaluación del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático. pp. 33-182. Cambridge
University Press, Cambridge, Reino Unido y Nueva York, NY, Estados Unidos de América.
Strubbe, D., O. Beauchar y E. Matthysen (2015): Niche conservatism among non-native
vertebrates in Europe and North America. Ecography 38: 321–329.
Stuart, S. N., J. S. Chanson, N. A. Cox, B. E. Young, A. S. L. Rodrigues, D. L. Fischman y R. W.
Waller (2004): Status and trends of amphibian declines and extinctions worldwide. Science
306: 1783-1786.
Suarez, A. G., A. Hernández-Zanuy, A. Rodríguez, P. Blanco, B. Sánchez, L. Rodríguez, L.
Menéndez, J. M. Guzmán, L. Rodríguez, F. Cejas, O. Novua, J. Pérez, A. Hernández, A.
López, A. Martell, H. Ferrás, M. Camino, R. Pons, J. de Miguel, P. M. Alcolado, D. Hernández-
Muño, H. Caballero, L. Busuti, S. Perera, G. Hidalgo, R. Puga, R. Piñeiro, L. S. Cobas, M. E.
de León, M. Capetillo, R. Alzugaray, F. G. Moncada, J. Aranza, G. Nodarse, Y. Medina, Y.
Forneiro, B. Martínez, S. Lorenzo, M. Esquivel, R. Guerra, M. Sosa, S. Loza, M. Lugioya y L.
Busutil (2013): Diversidad Biológica. En: Planos, E., R. Rivero y V. Guevara (Eds.), Impacto del cambio climático y medidas de adaptación en Cuba. pp. 203-260. Instituto de
Meteorología, Agencia de Medio Ambiente, Ministerio de Ciencia,Medio Ambiebte y
Tecnología. La Habana, Cuba.
Swets, K. (1988): Measuring the accuracy of diagnostic systems. Science 240: 1285-1293.
Swihart, R. K., T. M. Gehring, M. B. Kolozsvary y T. E Nupp (2003): Responses of ‘resistant’
vertebrates to habitat loss and fragmentation: the importance of niche breadth and range
boundaries. Divers. Distrib. 9: 1-18.
UICN (2016): The IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2015-4. Disponible en:
www.iucnredlist.org. Descaragado el 16 February 2016.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Thomas, C. D. y J. J. Lennon (1999): Birds extend their ranges northwards. Nature 399: 213.
Thomas, C. D., A. Cameron, R. E. Green, M. Bakkenes, L. J. Beaumont, Y. C. Collingham, B. F. N.
Erasmus, M. F. de Siqueira, A. Grainger, L. Hannah, L. Hughes, B. Huntley, A. S. van
Jaarsveld, G. F. Midgley, L. Miles, M. A. Ortega-Huerta, A. T. Peterson, O. L. Phillips y S. E.
Williams (2004): Extinction risk from climate change. Nature 427: 145-148.
Thuiller W., M. B. Araujo y S. Lavorel (2004): Do we need land-cover data to model species
distributions in Europe? J. Biogeogr. 31: 353-361.
Thuiller, W, S. Lavorel y M. B. Araujo (2005): Niche properties and geographical extent as
predictors of species sensitivity to climate change. Global Ecol. Biogeogr. 14: 347–357.
Todd, B. D., D. E. Scott, J. H. K. Pechmann y J. W. Gib-bons (2011): Climate change correlates
with rapid delays and advancements in reproductive timing in an amphibian community. P. Roy. Soc. B-Biol. Sci. 278: 2191-2197.
Travis, J. M. J. (2003): Climate change and habitat destruction: a deadly anthropogenic cocktail. P. Roy. Soc. B-Biol. Sci. 270: 467-473.
Urban, M. C., P. L. Zarnetske y D. K. Skelly (2013): Moving forward: dispersal and species
interactions determine biotic responses to climate change. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1297: 44-60.
Valdés de la Osa, A. y F. Ruiz (1980): Consideraciones sistemáticas sobre Bufo longinasus (Anura:
Bufonidae) y descripción de una nueva subespecie. Poeyana 206: 1-33.
VanDerWal, J., L. P. Shoo, C. N. Johnson y S. E. Williams (2009): Abundance and the
environmental niche: Environmental suitability estimated from niche models predicts the upper
limit of local abundance. Am. Nat. 174: 282-291.
Van Bocxlaer, I., S. P. Loader, K. Roelants, S. D. Biju, M. Menegon y F. Bossuyt (2010): Gradual
Adaptation Toward a Range-Expansion Phenotype Initiated the Global Radiation of Toads.
Science 327: 679-682. DOI: 10.1126/science.1181707
Van Proosdij, A. S. J., M. S. M. Sosef, J. J. Wieringa y N. Raes (2015): Minimum required number
of specimen records to develop accurate species distribution models. Ecography 38: 001-011.
doi: 10.1111/ecog.01509
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Varela, S., R. P. Anderson, R. García‐Valdés y F. Fernández‐González (2014): Environmental
filters reduce the effects of sampling bias and improve predictions of ecological niche models.
Ecography 37: 1084-1091.
Veloz, S. D. (2009): Spatially autocorrelated sampling falsely inflates measures of accuracy for
presence-only niche models. J. Biogeogr. 36: 2290-2299.
Vieites, D. R., M. S. Min, D. B. Wake (2007): Rapid diversification and dispersal during periods of
global warming by plethodontid salamanders. PNAS 104: 19903-19907.
Vitousek, P. M. (1994): Beyond global warming: Ecology and global change. Ecology 75: 1861-
1876.
Vitt, L. J. y J. P. Caldwell (2014): Herpetology. An Introductory Biology of Amphibians and Reptiles. Academic Press. China. 757 p.
Wake, D.B. (1991): Declining amphibian populations. Science 253: 860.
Wake, D. B. y V. T. Vredenburg (2008): Are we in the midst of the sixth mass extinction? A view
from the world of amphibians. PNAS 105: 11466-11473. doi/10.1073/pnas.0801921105
Walther, G. R., S. Berger y M. T. Sykes (2005): An ecological “footprint” of climate change. P. Roy. Soc. B-Biol. Sci. 272: 1427-1432.
Walther, G. R., E. Post, P. Convey, A. Menzel, C. Parmesan, T. J. C. Beebee, J. M. Fromentin, O.
Hegh-Guldberg y F. Bairlein (2002): Ecological responses to recent climate change. Nature
416: 389-95.
Warren, D. L. y S. N. Seifert (2011): Ecological niche modeling in Maxent: the importance ofmodel
complexity and the performance of model selection criteria. Ecol. Appl. 21: 335-342.
Wells, K. D. (2007): The Ecology and Behavior of Amphibians. The University of Chicago Press.
Estados Unidos de América. 1148 p.
Wells, P. V. y C. D. Jorgensen (1964): Pleistocene wood rat middens and climatic change in
mohave desert: A record of juniper woodlands. Science 143: 1171-1173.
Wenger, S.J. y J. D. Olden (2012): Assessing transferability of ecological models: an
underappreciated aspect of statistical validation. Methods Ecol. Evol. 3: 260-267.
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Williams, J. W. y S. T. Jackson (2007): Novel climates, no-analog communities, and ecological
surprises. Front. Ecol. Environ. 5: 475-482.
Wisz, M. S., R. J. Hijmans, J. Li, A. T. Peterson, C. H. Graham, A. Guisan y NCEAS Predicting
Species Distributions Working Group (2008): Effects of sample size on the performance of
species distribution models. Divers. Distrib. DOI: 10.1111/j.1472-4642.2008. 00482.x
Yang, L. H. y V. H. W. Rudolph (2010): Phenology, ontogeny and the effects of climate change on
the timing of species interactions. Ecol. Lett. 13: 1-10.
Young, B. E., K. B. Lips, J. K. Reaser, R. Ibañez, A. W. Salas, J. R. Cedeño, L. A. Coloma, S. R.
Ron, E. La Marca, J. R. Meyer, A. Muñoz, F. Bolaños, G. Chaves y D. Romo (2001):
Populations declines and priorities for amphibian conservation in Latin America. Conserv. Biol. 15: 1213-1223.
Zank, C., A. Gertum, A. Michelle, D. Baldo, R. Maneyro, M. Borges-Martins (2014): Climate change
and the distribution of Neotropical Red-Bellied Toad (Melanophryniscus, Anura, Amphibia):
How to prioritize the species and populatios? PLOS ONE 9: e94625.
doi:10.1371/journal.pone.009462 5
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
ANEXOS
Anexo 1. Parámetros considerados en el proceso de estimación de la distancia máxima al vecino más cercano, utilizada para el filtrado de
los registros de presencia de las especies del género Peltophryne en Cuba. Los nos nombres de las especies (Sp.) se representan por sus
iniciales seguidas de un punto.
Sp.
Heterogeneidad de las áreas de distribución
Aspectos conocidos de las especies Rasgos fenotípicos de las especies adaptado de Van Bocxlaer et al. (2010) Resultados
Complejidad de la
topografía
Uniformidad de la
cobertura del suelo
Existencia de
barreras
Tamaño del área de
distribución
Estructura filogeográfica
en base a Alonso et al.
(2012) y Rodríguez et
al. (2015)
Sin necesidad de
disponibilidad de cuerpos de
agua constantes
Presencia de
glándulas parótidas
Presencia de cuerpos
de grasa inguinales
Gran tamaño corporal
Ovoposición en diversos
tipos de cuerpos de
agua
Alimentación de la larva de tipo exotrófica
Gran tamaño
de la nidada
Valor indicador
de la distancia máxima al
vecino más
cercano
Distancia máxima al
vecino más
cercano (km)
P.e. 0 0 1 5 3 1 1 1 1 0 1 1 7 8 P.g. 0 0 1 5 3 1 1 1 0 0 1 1 6 7 P.p. 1 0 0 5 1 1 1 1 1 1 1 1 10 10 P.t. 1 0 1 4 3 0 1 1 1 1 1 1 5 7 P.f. 1 0 1 3 1 1 1 1 1 1 1 1 7 9 P.l. 1 0 1 2 2 0 1 1 0 1 1 1 3 2 P.c. 0 1 0 2 3 1 1 1 0 0 1 1 3 3
1. Mayor = mD 0. Menor = MD
5. Pancubana =
MD+++ 4. <90 >70 %
de isla = MD++
3. <70 >50 % de isla = MD 2. <50% de isla pero no local = DM 1. Local =
mD
3. Alta = MD 2. Media = DM 1. Baja = mD
1. Si = MD 0. No = mD
Suma de rasgos fenotípicos más el tamaño del área de distribución y se restaron los valores referentes a la heterogeneidad del hábitat y estructura filogeográfica
En esta selección se tomaron en cuenta los valores indicadores resultantes y se consideraron aspectos claves de los hábitos de vida de las especies (e.g. la posible dispersión y comunicación entre las poblaciones), las características de su hábitat y el tipo de endemismo que presentaban estas
MD Valor que requeriría la selección de una mayor distancia al vecino más cercano
DM Valor que requeriría la selección de una distancia media al vecino más cercano
mD Valor que requeriría la selección de una menor distancia al vecino más cercano
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anexo 2. Valores de correlación de las variables en las áreas de calibración de los modelos de las especies del género Peltophryne de
menor distribución. Los valores de r mayores que 0,8 se encuentran en rojo. Nombres de las variables igual que en la Tabla 2.
BIO1 BIO2 BIO3 BIO4 BIO5 BIO6 BIO7 BIO8 BIO9 BIO10 BIO11 BIO12 BIO13 BIO14 BIO15 BIO16 BIO17 BIO18 BIO19 SUELOS
BIO1 1 0.22 -0 0.04 0.93 0.8 0.28 0.88 0.92 0.979 0.949 -0.6 -0.52 -0.43 0.269 -0.43 -0.47 -0.33 -0.34 -0.19
BIO2 0.22 1 0.67 0.01 0.52 -0.3 0.9 0.32 0.06 0.213 0.192 -0.11 -0.03 -0.57 0.618 0.106 -0.59 0.307 -0.59 -0.03
BIO3 -0 0.67 1 -0.7 0.11 -0.2 0.28 -0.1 0.07 -0.15 0.182 -0.19 -0.15 -0.2 0.134 -0.17 -0.25 -0.14 -0.23 -0.15
BIO4 0.04 0.01 -0.7 1 0.16 -0.2 0.41 0.39 -0.2 0.237 -0.26 0.306 0.343 -0.14 0.374 0.478 -0.08 0.616 -0.13 0.286
BIO5 0.93 0.52 0.11 0.16 1 0.55 0.6 0.9 0.77 0.937 0.841 -0.52 -0.42 -0.57 0.464 -0.28 -0.61 -0.13 -0.51 -0.15
BIO6 0.8 -0.3 -0.2 -0.2 0.55 1 -0.3 0.54 0.89 0.735 0.857 -0.58 -0.55 -0.03 -0.21 -0.58 -0.07 -0.65 0.059 -0.24
BIO7 0.28 0.9 0.28 0.41 0.6 -0.3 1 0.49 0.01 0.354 0.129 -0.02 0.052 -0.61 0.718 0.242 -0.62 0.479 -0.63 0.054
BIO8 0.88 0.32 -0.1 0.39 0.9 0.54 0.49 1 0.68 0.928 0.73 -0.48 -0.37 -0.57 0.494 -0.22 -0.58 0.005 -0.52 -0.03
BIO9 0.92 0.06 0.07 -0.2 0.77 0.89 0.01 0.68 1 0.847 0.965 -0.64 -0.59 -0.23 0.004 -0.55 -0.27 -0.55 -0.12 -0.25
BIO10 0.98 0.21 -0.2 0.24 0.94 0.73 0.35 0.93 0.85 1 0.873 -0.54 -0.45 -0.44 0.321 -0.33 -0.47 -0.22 -0.36 -0.14
BIO11 0.95 0.19 0.18 -0.3 0.84 0.86 0.13 0.73 0.96 0.873 1 -0.68 -0.61 -0.35 0.12 -0.56 -0.4 -0.52 -0.26 -0.26
BIO12 -0.6 -0.1 -0.2 0.31 -0.5 -0.6 -0 -0.5 -0.6 -0.54 -0.68 1 0.894 0.475 -0.1 0.895 0.542 0.709 0.487 0.283
BIO13 -0.5 -0 -0.2 0.34 -0.4 -0.5 0.05 -0.4 -0.6 -0.45 -0.61 0.894 1 0.231 0.16 0.924 0.309 0.734 0.266 0.327
BIO14 -0.4 -0.6 -0.2 -0.1 -0.6 -0 -0.6 -0.6 -0.2 -0.44 -0.35 0.475 0.231 1 -0.85 0.121 0.964 -0.15 0.943 0.035
BIO15 0.27 0.62 0.13 0.37 0.46 -0.2 0.72 0.49 0 0.321 0.12 -0.1 0.16 -0.85 1 0.302 -0.83 0.512 -0.82 0.099
BIO16 -0.4 0.11 -0.2 0.48 -0.3 -0.6 0.24 -0.2 -0.6 -0.33 -0.56 0.895 0.924 0.121 0.302 1 0.202 0.882 0.167 0.331
BIO17 -0.5 -0.6 -0.2 -0.1 -0.6 -0.1 -0.6 -0.6 -0.3 -0.47 -0.4 0.542 0.309 0.964 -0.83 0.202 1 -0.07 0.973 0.092
BIO18 -0.3 0.31 -0.1 0.62 -0.1 -0.7 0.48 0.01 -0.5 -0.22 -0.52 0.709 0.734 -0.15 0.512 0.882 -0.07 1 -0.15 0.38
BIO19 -0.3 -0.6 -0.2 -0.1 -0.5 0.06 -0.6 -0.5 -0.1 -0.36 -0.26 0.487 0.266 0.943 -0.82 0.167 0.973 -0.15 1 0.043
SUELOS -0.2 -0 -0.1 0.29 -0.2 -0.2 0.05 -0 -0.2 -0.14 -0.26 0.283 0.327 0.035 0.099 0.331 0.092 0.38 0.043 1
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anexo 3. Valores de correlación de las variables en las áreas de calibración de los modelos de las especies del género Peltophryne de
mayor distribución. Los valores de r mayores que 0,8 se encuentran en rojo. Nombres de las variables igual que en la Tabla 2.
BIO1 BIO2 BIO3 BIO4 BIO5 BIO6 BIO7 BIO8 BIO9 BIO10 BIO11 BIO12 BIO13 BIO14 BIO15 BIO16 BIO17 BIO18 BIO19
BIO1 1 -0.1 -0.1 0.03 0.94 0.93 -0.1 0.97 0.97 0.985 0.97 0.003 0.041 -0.08 0.16 0.066 -0.08 -0.25 0.201
BIO2 -0.1 1 -0.1 0.27 0.16 -0.4 0.82 -0.1 -0.2 -0.06 -0.17 -0.23 -0.12 -0.27 0.409 -0.12 -0.3 -0.14 -0.23
BIO3 -0.1 -0.1 1 -0.9 -0.3 0.16 -0.6 -0.2 0.02 -0.22 0.147 0.297 0.196 0.271 -0.25 0.211 0.3 0.104 0.294
BIO4 0.03 0.27 -0.9 1 0.25 -0.2 0.73 0.22 -0.1 0.202 -0.21 -0.29 -0.24 -0.14 0.124 -0.27 -0.17 0.017 -0.39
BIO5 0.94 0.16 -0.3 0.25 1 0.77 0.28 0.93 0.9 0.967 0.863 -0.08 0.006 -0.2 0.325 0.03 -0.21 -0.32 0.133
BIO6 0.93 -0.4 0.16 -0.2 0.77 1 -0.4 0.85 0.95 0.87 0.97 0.142 0.142 0.034 0.018 0.17 0.047 -0.2 0.359
BIO7 -0.1 0.82 -0.6 0.73 0.28 -0.4 1 0.07 -0.1 0.079 -0.22 -0.34 -0.2 -0.34 0.441 -0.21 -0.37 -0.15 -0.35
BIO8 0.97 -0.1 -0.2 0.22 0.93 0.85 0.07 1 0.9 0.984 0.895 -0.06 -0.03 -0.07 0.132 -0.02 -0.08 -0.18 0.059
BIO9 0.97 -0.2 0.02 -0.1 0.9 0.95 -0.1 0.9 1 0.939 0.972 0.091 0.13 -0.05 0.137 0.161 -0.04 -0.26 0.32
BIO10 0.98 -0.1 -0.2 0.2 0.97 0.87 0.08 0.98 0.94 1 0.916 -0.05 0.003 -0.11 0.193 0.024 -0.12 -0.25 0.141
BIO11 0.97 -0.2 0.15 -0.2 0.86 0.97 -0.2 0.9 0.97 0.916 1 0.071 0.1 -0.05 0.139 0.13 -0.05 -0.26 0.294
BIO12 0 -0.2 0.3 -0.3 -0.1 0.14 -0.3 -0.1 0.09 -0.05 0.071 1 0.918 0.725 -0.36 0.926 0.754 0.7 0.695
BIO13 0.04 -0.1 0.2 -0.2 0.01 0.14 -0.2 -0 0.13 0.003 0.1 0.918 1 0.47 -0.06 0.985 0.499 0.557 0.664
BIO14 -0.1 -0.3 0.27 -0.1 -0.2 0.03 -0.3 -0.1 -0 -0.11 -0.05 0.725 0.47 1 -0.69 0.472 0.99 0.73 0.371
BIO15 0.16 0.41 -0.2 0.12 0.32 0.02 0.44 0.13 0.14 0.193 0.139 -0.36 -0.06 -0.69 1 -0.06 -0.72 -0.49 -0.14
BIO16 0.07 -0.1 0.21 -0.3 0.03 0.17 -0.2 -0 0.16 0.024 0.13 0.926 0.985 0.472 -0.06 1 0.5 0.538 0.692
BIO17 -0.1 -0.3 0.3 -0.2 -0.2 0.05 -0.4 -0.1 -0 -0.12 -0.05 0.754 0.499 0.99 -0.72 0.5 1 0.733 0.413
BIO18 -0.2 -0.1 0.1 0.02 -0.3 -0.2 -0.2 -0.2 -0.3 -0.25 -0.26 0.7 0.557 0.73 -0.49 0.538 0.733 1 0.18
BIO19 0.2 -0.2 0.29 -0.4 0.13 0.36 -0.4 0.06 0.32 0.141 0.294 0.695 0.664 0.371 -0.14 0.692 0.413 0.18 1
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anexo 4. Cambio de las variables bioclimáticas en las APP que se perderían a futuro, en los cuatro escenarios climáticos a los cuales se
proyectó la distribución de las especies del género Peltophryne en Cuba. Para cada especie se muestra de la diferencia de la variable
correspondiente entre el escenario futuro y el inicial (°C para BIO1 - BIO11 y mm para BIO13 – BIO19), acompañada del indicador de
significancia estadística (*). Los valores positivos y negativos, denotan incrementos y decrementos respectivamente. Se indica también el
promedio de las diferencias encontradas para todas las especies y la desviación estándar (DE) de los datos.
Variable Diferencia de medias
Media (DE) Escenario P. empusa P. gundlachi P. peltocephala P. taladai P. fustiger P. longinasa P. cataulaciceps
BIO1
2050 (2.6) 1,01* 0,99* 0,99* 1,03* 1,02* 1,00* 1,03* 1,01 (0,02) 2050 (8.5) 1,48* 1,51* 1,51* 1,55* 1,53* 1,51* 1,51* 1,52 (0,02) 2070 (2.6) 0,99* 0,99* 0,98* 0,93* 1,00* 0,99* 1,01* 0,98 (0,03) 2070 (8.5) 2,21* 2,22* 1,90* 2,22* 2,23* 2,21* 2,17* 2,17 (0,12)
BIO2
2050 (2.6) 0,00 0,00 -0,01 -0,01 -0,01 -0,01 -0,01 -0,01 (0,00) 2050 (8.5) 0,00 -0,03 -0,02 -0,01 -0,02 -0,02 0,00 -0,01 (0,01) 2070 (2.6) -0,01 0,00 0,00 -0,02 -0,01 -0,01 0,00 -0,01 (0,01) 2070 (8.5) -0,04 -0,05 -0,15 -0,03 -0,01 -0,03 -0,02 -0,05 (0,05)
BIO3
2050 (2.6) 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 (0,00) 2050 (8.5) 0,00 -0,01 -0,01 -0,01* -0,01* -0,01* -0,01 -0,01 (0,00) 2070 (2.6) 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 (0,00) 2070 (8.5) -0,01 0,00 -0,02* -0,01* -0,02* -0,01* -0,02* -0,01 (0,01)
BIO4
2050 (2.6) 0,19 0,16 0,11 0,40* 0,47* 0,34* 0,31 0,28 (0,13) 2050 (8.5) 0,10 -0,03 0,19 0,44* 0,41* 0,30* 0,47 0,27 (0,19) 2070 (2.6) 0,01 -0,02 0,00 0,01 0,06 0,04 0,02 0,02 (0,03) 2070 (8.5) 0,24 0,16 0,83 1,19* 1,46* 0,71* 1,41* 0,86 (0,53)
BIO5
2050 (2.6) 1,09 1,10* 1,04* 1,10* 1,07* 1,07* 1,02* 1,07 (0,03) 2050 (8.5) 1,49 1,51* 1,56* 1,59* 1,52* 1,53* 1,51* 1,53 (0,03) 2070 (2.6) 0,97 0,94* 0,92* 0,84* 0,96* 0,97* 1,02* 0,95 (0,06) 2070 (8.5) 2,26 2,26* 1,84* 2,29* 2,29* 2,26* 2,25* 2,21 (0,16)
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anexo 4. Continuación
Variable Diferencia de medias
Media (DE) Escenario P. empusa P. gundlachi P. peltocephala P. taladai P. fustiger P. longinasa P. cataulaciceps
BIO6
2050 (2.6) 1,05* 1,03* 1,00* 1,04* 1,00* 0,99* 0,99* 1,01 (0,02) 2050 (8.5) 1,44* 1,42* 1,40* 1,39* 1,39* 1,39* 1,38* 1,40 (0,02) 2070 (2.6) 0,93* 0,92* 0,89* 0,85* 0,90* 0,91* 0,96* 0,91 (0,04) 2070 (8.5) 2,18* 2,23* 1,75* 1,96* 1,87* 2,05* 1,85* 1,98 (0,18)
BIO7
2050 (2.6) 0,04 0,07 0,03 0,06 0,07 0,07 0,02 0,05 (0,02) 2050 (8.5) 0,05 0,09 0,16 0,20* 0,12 0,15* 0,14 0,13 (0,05) 2070 (2.6) 0,04 0,02 0,03 -0,01 0,06 0,06 0,06 0,04 (0,02) 2070 (8.5) 0,08 0,03 0,09 0,34* 0,42* 0,21* 0,40* 0,22 (0,16)
BIO8
2050 (2.6) 0,94* 0,74* 0,67* 1,20* 1,29 1,10* 1,39* 1,05 (0,27) 2050 (8.5) 1,34* 1,56* 1,76* 1,62* 1,55 1,54* 1,47* 1,55 (0,13) 2070 (2.6) 0,98* 1,10* 1,44* 1,07* 1,12 1,11* 1,04* 1,12 (0,15) 2070 (8.5) 2,18* 2,17* 1,88* 2,22* 2,28 2,25* 2,14* 2,16 (0,13)
BIO9
2050 (2.6) 1,23* 1,21* 3,68* 0,97* 1,07* 1,13* 1,00* 1,47 (0,98) 2050 (8.5) 1,53* 1,51* 1,61* 1,50* 1,50* 1,47* 1,53* 1,52 (0,04) 2070 (2.6) 0,99* 1,02* 1,02* 1,04* 1,10* 1,05* 1,18* 1,06 (0,06) 2070 (8.5) 2,17* 2,31* 2,29* 2,49* 2,50* 2,34* 2,12* 2,32 (0,14)
BIO10
2050 (2.6) 1,06* 1,06* 1,01* 1,07* 1,07* 1,06* 1,08* 1,06 (0,02) 2050 (8.5) 1,51* 1,51* 1,54* 1,57* 1,55* 1,53* 1,53* 1,54 (0,02) 2070 (2.6) 0,97* 0,97* 0,98* 0,89* 0,97* 0,97* 0,99* 0,96 (0,03) 2070 (8.5) 2,23* 2,25* 1,93* 2,30* 2,31* 2,26* 2,27* 2,22 (0,13)
BIO11
2050 (2.6) 1,01* 1,00* 0,98* 0,99* 0,97* 0,98* 1,00* 0,99 (0,01) 2050 (8.5) 1,48* 1,51* 1,49* 1,46* 1,44* 1,45* 1,40* 1,46 (0,04) 2070 (2.6) 0,96* 0,98* 0,97* 0,91* 0,97* 0,97* 0,98* 0,96 (0,02) 2070 (8.5) 2,16* 2,17* 1,70* 1,99* 1,94* 2,06* 1,92* 1,99 (0,16)
BIO12
2050 (2.6) 8,17 -9,61 78,31 -125,36* -140,72* -98,03* -167,35* -64,94 (91,20) 2050 (8.5) -86,07* -98,32* -140,78 -54,43 -62,59* -93,32* -58,75 -84,90 (30,24) 2070 (2.6) -113,70* -107,56* -200,63* -136,10* -151,76* -149,38* -164,86* -146,28 (31,63) 2070 (8.5) -202,08* -178,61* -274,17* -236,40* -277,22* -256,88* -305,98* -247,33 (44,79)
Posibles implicaciones del cambio climático sobre la distribución de los sapos cubanos
Anexo 4. Continuación
Variable Diferencia de medias
Media (DE) Escenario P. empusa P. gundlachi P. peltocephala P. taladai P. fustiger P. longinasa P. cataulaciceps
BIO13
2050 (2.6) 44,18* 17,74* 57,22* -23,72* -23,77* -18,66* -19,20* 4,83 (34,69) 2050 (8.5) 4,65 14,90* -13,85 21,74* 10,86 9,62* 28,72* 10,95 (13,57) 2070 (2.6) 12,21* 21,30* -28,83* 4,85 -11,44 -2,69* -22,61* -3,89 (18,26) 2070 (8.5) -14,81* -8,71 -29,60* -24,71* -28,05* -19,30* -34,63* -22,83 (9,06)
BIO14
2050 (2.6) -8,56* -9,35* -17,50* -1,31* -0,61 -3,97 0,11 -5,88 (6,36) 2050 (8.5) -4,83* -6,18* -7,90 -1,89* 2,34* -2,63 3,40 -2,53 (4,22) 2070 (2.6) -6,83* -7,09* -20,34* -7,27* -7,04* -7,02* -2,12 -8,24 (5,65) 2070 (8.5) -1,36 -1,68 -6,58 -0,86* -0,48* -1,98 0,68 -1,75 (2,30)
BIO15
2050 (2.6) 6,48* 1,57 10,94* -5,85* -5,26* -4,26* -4,74* -0,16 (6,66) 2050 (8.5) 4,51* 4,96* 1,38 1,61 0,70 2,58 2,50 2,61 (1,60) 2070 (2.6) 8,73* 9,27* 1,90 3,62 1,42 4,25 1,89 4,44 (3,28) 2070 (8.5) 1,04 2,13 -3,06 -1,64* -3,02* -0,78* -2,81 -1,16 (2,08)
BIO16
2050 (2.6) 39,93* 20,56* 93,87* -52,32* -64,76* -45,34* -74,06* -11,73 (63,69) 2050 (8.5) -13,92 -18,87* -42,19 11,82* -19,58* -14,57 5,66 -13,09 (17,78) 2070 (2.6) -24,03 -16,34* -87,45* -27,05* -40,58* -34,34* -37,23 -38,15 (23,27) 2070 (8.5) -58,72* -48,12* -115,94* -102,63* -133,90* -99,35* -135,12* -99,11 (34,24)
BIO17
2050 (2.6) 16,52* 17,17 11,84 -3,51* -6,48* 2,23* -4,23 4,79 (10,20) 2050 (8.5) -17,85* -15,77 -8,76 -7,66* -6,63* -11,74 -5,45 -10,55 (4,74) 2070 (2.6) -21,48* -20,16* -33,88 -19,54* -18,61* -19,61* -9,92 -20,46 (7,04) 2070 (8.5) -2,56 -0,71 -23,55 -8,08* -9,36* -6,74* -5,98 -8,14 (7,44)
BIO18
2050 (2.6) -28,30 -36,58* -39,77 -32,64* -43,90* -43,86* -60,99* -40,86 (10,55) 2050 (8.5) -4,52 -46,48* -6,66 15,25* -33,03 -19,22* -71,57* -23,75 (29,13) 2070 (2.6) -52,23* -40,71* -18,59 -18,23* -43,38* -51,12* -70,34* -42,09 (18,74) 2070 (8.5) -67,20* -76,51* -107,94* -110,93* -139,35* -99,33* -147,29* -106,93 (29,61)
BIO19
2050 (2.6) 14,05 10,49 74,23* -3,95* -4,92* 5,10 -4,09 12,99 (28,05) 2050 (8.5) -17,56* -17,00 -28,66 -5,03 -3,58* -16,01 -1,41 -12,75 (9,81) 2070 (2.6) -20,70* -18,93* -47,46 -12,63* -9,86* -15,13* -6,11 -18,69 (13,65) 2070 (8.5) -2,53 0,27 11,10 0,26 -0,72 -1,65 -0,45 0,90 (4,61)