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SERPIENTES
Historia Natural en el Neotrópico
Marco A. Natera M [email protected]
Museo de Vertebrados
Universidad Experimental Rómulo Gallegos San Juan de Los Morros - Venezuela
Este documento forma parte del manuscrito Las Serpientes de Venezuela Atlas Fotográfico e Historia Natural que será publicado próximamente por
Marco Natera y Manuel Castelaín.
INTRODUCCIÓN
Desde el punto de vista evolutivo, las serpientes son saurios tan modificados
que han de ser tratados como un subgrupo aparte dentro del diverso linaje de
los Squamata. A pesar de presentar una morfología relativamente sencilla y
conservativa, las serpientes exhiben una múltiple variedad de formas
corporales como cabezas ovaladas o triangulares, no distinguidas del cuello,
poco distinguida o muy distinguidas, cuerpo cilíndrico, deprimido (aplanado) o
comprimido; cuerpo relativamente corto o cuerpos largos y cola de diversa
longitud. Con escamas dorsales lisas, escamas moderadamente quilladas o
fuertemente quilladas. Desde luego, cada una de estas características exhibe
una gran cantidad de estados intermedios y de variaciones ontogenéticas, que
en ocasiones son difíciles de asignar en una categoría específica, debido a que
estas variaciones responden a la gran variedad de nichos ecológicos en donde
están integrados los ofidios.
Entre las características derivadas que presentan los ofidios encontramos:
extremidades anteriores y cintura escapular totalmente ausente. En las
serpientes primitivas (scolecophidios, Anilius y Boidos) se encuentran vestigios
de cintura pélvica que en algunos grupos se manifiestan externamente en
forma de espolones un poco por delante y en los laterales del orificio cloacal.
El alargamiento corporal se traduce en un aumento del número de vértebras
que conforman la columna vertebral, habiendo un promedio de vértebras entre
120 y 240, aunque estas pueden alcanzar los 585 (Ernst y Zug 1996; Zug, Vitt y
Caldwell 2001). En aquellas especies que presentan las escamas ventrales y
subcaudales transversalmente alargadas, el número de vértebras se
corresponde con el número de escamas ventrales y subcaudales. Estas
escamas también son características de muchos ofidios (ausente en
scolecofidia y algunas especies marinas) y prácticamente no están
representados entre los saurios y los anfisbenas.
Debido a que las serpientes deben ubicar, capturar, manipular y tragar presas
enteras que, en muchos casos son de mayor tamaño que su cabeza, estos
exhiben altas modificaciones craneales tales como la falta del hueso
supraoccipital en el margen del foramen mágnum, un ligamento elástico que
une proximalmente los dos huesos dentarios (mandibulas) y lo mas significativo
es que el arco temporal del cráneo y el hueso yugal se han perdido, de manera
que el hueso cuadrado y la región mandibular están muy holgadamente atados
al cráneo (Zug, Vitt y Caldwell. 2001; Savage 2002). Estas importantes
modificaciones evidenciado en Macrostomata, les permite a los ofidios gran
abertura de la boca y por consiguiente, la posibilidad de engullir presas de
considerable tamaño.
A pesar de que el cuerpo de las serpientes está totalmente cubierto por
escamas epidérmicas, poseen el sentido del tacto bien desarrollado. En efecto,
varios estudios histológicos de las escamas de la piel, han demostrado la
presencia de corpúsculos o papilas táctiles en scolecofidios, boidos y algunos
colúbridos (Jackson 1977; Young y Wallach 1998), que pueden servir como
mecanorreceptores y que están presentes en las escamas de la parte anterior
de la cabeza, en especial en la escama rostral y primeras supralabiales.
Ningún herpetólogo o entusiasta de las serpientes se ha eximido al manipular
ciertas serpientes, del contenido de sus glándulas cloacales, las cuales
sintetizan y liberan sustancias odoríferas que por lo general pueden ahuyentar
a los potenciales depredadores. Estas glándulas son únicas entre los ofidios y
debido a que están presentes en todos los grupos, pudieron haber jugado un
importante papel en la historia evolutiva de los ofidios (Greene 1997).
OBJETIVOS Objetivo General Describir los aspectos generales de la ecología de las serpientes en los ambientes neotropicales. Objetivos específicos Revisar aspectos básicos de alimentación, reproducción y estrategias antidepredadoras de los ofidios neotropicales. Describir el macrohábitat y microhábitat y el ritmo diario de actividad de las serpientes. Señalar algunas pautas para la conservación de este grupo. DESARROLLO DEL TEMA Alimentación: Las serpientes son cazadoras extraordinarias que pueden ser incluidas entre
los depredadores más eficientes del reino animal, debido a que pueden
alimentarse de grandes presas que tragan enteras. Aunque las serpientes
ingieren presas que pueden tener un promedio de 20% de su propio peso, en
los vipéridos este porcentaje puede estar alrededor de 150% como máximo,
permitiendo a los ofidios ser depredadores muy eficientes, ya que aprovechan
al máximo la energía suministrada por las mismas (Cundall y Greene 2000). Se
ha sugerido que la captura de presas muy grandes puede ser más frecuente en
serpientes juveniles que en adultas, siendo este comportamiento
probablemente debido a la disponibilidad de presas (Sazima y Martins 1990).
Esto podría explicar porque los individuos neonatos y juveniles tienen cabezas
proporcionalmente más grandes con respecto a su cuerpo que los ejemplares
adultos. Sin embargo, las especies de porte grande por lo general pueden tener
una gama más amplia de presas que las especies de menor porte, debido en
gran parte a la mayor capacidad de apertura bucal.
Desde el punto de vista evolutivo los scolecofidios se alimentan de numerosas
presas pequeñas (pequeños artrópodos terrestres) de dos maneras; los
typhlopidos y anomalepididos realizan una rápida protracción y retracción de
sus dientes mandibulares para llevar sus pequeñas presas a la boca, mientras
que los leptotyphlopidos consumen algunas presas enteras, pero por lo
general exprimen o aprietan el contenido abdominal y descartan el
exoesqueleto o eliminan la cabeza de la presa (termitas) e ingieren sólo el
abdomen (Cundall y Greene 2000; Savage 2002). Para estos tipos de
alimentación, los scolecophidios muestran varias características anatómicas y
morfológicas generalizadas tales como una caja craneal relativamente rígida,
boca ubicada subterminalmente, ángulo del hueso cuadrado ubicado
anteriormente, huesos dentarios (mandíbulas) cortos y huesos pterigoides en
forma de tablilla (Cundall y Greene 2000; Savage 2002).
Por su parte las serpientes alethinophidias macrostomatas, han desarrollado
una serie de características que han evolucionado en función de una gran
abertura bucal (de allí el término macrostomata (macro= grande y stoma=
boca)) para especializarse en la deglución de grandes presas. Entre las
características más importantes encontramos un incremento en la longitud del
hueso mandíbular (dentario) y la modificación del tejido blando intermandibular,
cuyo objetivo es permitir una mayor elasticidad entre ambas ramas
mandibulares.
Cundall y Greene (2002) identificaron tres mecanismos utilizados por las
serpientes para disminuir la posibilidad de escape por parte de la presa,
utilizando las mandíbulas y dientes para causar daños mecánicos al tejido de la
victima, también la inoculación de veneno para dañar químicamente el tejido, y
la constricción para evitar la locomoción (escape) respiración y circulación
sanguínea. Esta última estrategia (constricción) no solo permite paralizar y
matar las presas, sino que también en gran medida, ayuda a proteger a la
serpiente de eventuales ataques por parte de la presa, si esta enrolla la misma
adecuadamente.
Con respecto a los modos de caza, han sido ampliamente aceptadas dos
estrategias principales de cacería; las serpientes que cazan al acecho (sit-and-
wait en inglés), que suelen ser animales sedentarios que se basan
principalmente por el sentido de la vista, la termorecepción o la vibración del
sustrato (sentido táctil) y que poseen un patrón y coloración críptica (camuflaje)
de extrema eficiencia; y los ofidios que cazan activamente, los cuales se guían
principalmente por el sentido visual, quimiosensor o táctil. En el primer caso
podemos incluir a la mayoría de los boidos, aunque estos pueden ser
cazadores nocturnos activos como en el caso de algunas especies del género
Corallus, quienes pueden desplazarse a través de las ramas de los árboles y
arbustos en busca de animales dormidos (Henderson 2002) y los vipéridos, que
suelen ubicar senderos transitados por pequeños mamíferos, detectados
químicamente para luego ubicarse en posición estratégica de tal manera que
se logre la captura por emboscada (Chiszar, Lee, Radcliffe y Smith 1992; Clark
2004a; Bevelander, Smith y Kardong 2006). Se ha señalado que la selección
de microhábitats adecuados por parte de ofidios que utilizan ésta estrategia,
está basado en previas experiencias, es decir, del aprendizaje (Clark 2004b).
Además, también pueden valerse de la presencia de coespecíficos que se
hayan recientemente alimentado, y escoger un buen lugar para acechar; estos
individuos también son detectados químicamente (Clark 2007). Estas
serpientes exhiben un comportamiento estereotipado luego de haber atacado a
la presa, que consiste en liberación inmediata después del ataque,
inmobilización, localización química del rastro, seguimiento y por último
deglución. Se ha descubierto que el tiempo que el ofidio queda inmóvil después
del ataque, tiene una correlación positiva con respecto al tamaño de la presa
(Clark 2006). En el caso de algunos vipéridos como Bothrops, la frecuencia de
alimentación es relativamente baja, y aunque en promedio se alimentan de
presas de mediano tamaño, ocasionalmente capturan grandes presas (Martins,
Marques y Sazima 2002). Por su parte, los cazadores activos como la mayoría
de los colúbridos, los elápidos y los scolecofidios, se alimentan principalmente
de presas inactivas o, en todo caso, poco activas. Es interesante resaltar que,
generalmente las especies que depredan al acecho, lo hacen sobre presas
relativamente grandes, mientras que las cazadoras activas que suelen ser
generalistas, a menudo cazan presas pequeñas.
A pesar de que las distintas estrategias para encontrar sus presas pueden
depender de uno u otro sistema sensorial, en general las serpientes combinan
sus sentidos durante todo el proceso de selección de lugar de cacería y la
detección y captura de la presa. Por ejemplo, muchos vipéridos como
mapanares y cascabeles, utilizan el sentido del olfato (quimiorecepción) para
detectar los trayectos de los roedores en el ecosistema, luego la presencia de
la presa puede depender de la vista, la termorecepción o la vibración del
sustrato, y una vez envenenado, el roedor se alejara algunos metros del lugar
del ataque. Durante la busqueda de su presa, la serpiente volverá a utilizar el
olfato para ubicar la localización exacta del roedor a través del “camino de olor”
que deja este durante su trayecto. Este camino puede estar integrado por el
“olor” (o reacciones químicas de sus partículas dentro del órgano de Jácobson)
de la orina, el veneno inyectado y las hormonas liberadas en ese momento por
parte de la presa. También es probable que el rastro puede ser ubicado por el
calor despedido por el mismo.
Otro aspecto interesante entre las serpientes tropicales, son los items presa
que pueden depredar las diferentes especies, pudiendo encontrar especies de
hábitos alimentarios generalístas (también llamados oportunistas), así como
también especialistas e intermedios. Las especies de hábitos generalístas
pueden depredar sobre diversos grupos de animales, como por ejemplo
Drymarchon corais, que puede alimentarse de una gran variedad de
vertebrados como reptiles, aves y mamíferos incluyendo serpientes venenosas.
Boa constrictor, Eunectes murinus, Corallus spp., Lampropeltis triangulum,
Oxybelis, Philodryas olfersii, Bothrops atrox y B. asper también son ejemplos
de depredadores generalístas.
Las especies de hábitos alimentarios especialistas depredan sobre grupos muy
restringidos de animales, como ocurre con las serpientes caracoleras de los
géneros Dipsas y Sibon, los cuales se alimentan de moluscos gasterópodos,
mientras Atractus se alimenta principalmente de lombrices de tierra y Ninia
atrata incluye babosas y lombrices de tierra en su dieta. Estos taxa
especializados en moluscos y anélidos, poseen glándulas infralabiales bien
desarrolladas formadas por glándulas seromucosas secretoras de toxinas que
les permiten inmovilizar sus presas (Oliveira, Jared, Prudente, Zaher y
Antoniazzi 2008). Las falsas mapanares del género Waglerophis y Xenodon,
depredan casi exclusivamente de anuros bufónidos. Hydrops depreda peces,
en especial anguilas de río (Synbranchus) al igual que Pseudoeryx, mientras
que Hydrodynastes consume crustáceos decápodos y peces (Cunha y
Nascimento 1993; W. W. Lamar com. per. 2006). Chironius se alimenta de
ranas y ocasionalmente de salamandras y saurios al igual que Urotheca,
mientras que Umbrivaga mertensi aparentemente se alimenta exclusivamente
de huevos de pequeños reptiles y moluscos terrestres que traga enteros (Roze
1964; obs. per.), mientras que la recientemente señalada para Venezuela
Enulius flavitorques (Manzanilla, Mijares-Urrutia, Rivero y Natera 1999) se
alimenta del contenido de los huevos de pequeños saurios y serpientes
(Savage 2002). Siphlophis compressus se alimenta de saurios mientras que
Siphlophis cervinus de aves y saurios (Cunha y Nascimento 1993; W. W.
Lamar com. per. 2006). Drymoluber dichrous come saurios y ocacionalmente
serpientes (Martins y Oliveira 1999; W. W. Lamar com. per. 2006), mientras
que Erythrolamprus se alimenta fundamentalmente de serpientes y
ocasionalmente de saurios. Stenorrhina y Tantilla se alimentan de artropódos,
el primero incluye arañas, escorpiones, saltamontes y otros artrópodos,
mientras que el segundo prefiere quilópodos (milpies) e insectos de cuerpo
blando.
Algunos géneros pueden depredar sobre unos pocos taxa como el caso de la
falsa coral del género Anilius que se alimenta de anguilas de río (Synbranchus
spp.) cecilias, anfisbenias y serpientes. Clelia, consume serpientes, saurios y
pequeños mamíferos, Liophis depreda principalmente sobre larvas y adultos de
anfibios y ocasionalmente se alimenta de peces y saurios, Leptodeira y
Leptophis se alimentan de anfibios y ocasionalmente de saurios, inversamente
Imantodes se alimenta principalmente de saurios y ocasionalmente sobre
anfibios al igual que Mastigodryas, el cual puede ser ocasionalmente ofiófago.
Las corales verdaderas (Micrurus spp.) se alimentan de serpientes, saurios y
amphisbaenas (M. lemniscatus, M. nattereri y M. surinamensis se alimentan de
peces (Roze 1996; véase Campbell y Lamar 2004 para más datos). Pseudoboa
se alimenta de serpientes, saurios y ocasionalmente de pequeños mamíferos.
Otras falsas corales como Oxyrhopus se alimenta principalmente de saurios y
ocasionalmente de pequeños mamíferos, mientras que las falsas mapanares
de agua del género Helicops depredan sobre peces y ocasionalmente sobre
anfibios. Las cazadoras del género Pseustes se alimentan de aves incluyendo
sus huevos y pequeños mamíferos.
Frecuentemente se observa también cambios ontogenéticos en la alimentación,
los cuales han sido señalados para Bothrops venezuelensis (B. atrox en aquel
entonces) por Sexton (1956-1957), cuyos juveniles depredan principalmente
ranas y los adultos sobre pequeños mamíferos. Masticophis mentovarius
suborbitalis se alimenta de pequeñas lagartijas en su etapa juvenil
(Gymnophthalmus sp.) mientras que los adultos se alimentan de roedores
(Proechimys sp.) (Natera y Manzanilla en preparación).
Hay que recordar que estos ítems presas pueden ser más amplios de lo que en
la actualidad se conoce, y que las presas de las diversas especies pueden
variar de acuerdo a la disponibilidad de las mismas en la naturaleza.
De manera interesante algunas serpientes depredadoras de anfibios han
desarrollado resistencia a las toxinas secretadas por la piel es estos, como las
falsas mapanares de los de los géneros Leptodeira y Xenodon que pueden
alimentarse sin problemas del sapo común (Rhinella marina) y más
sorprendente aún, es la alta resistencia por parte de Liophis epinephelus a las
mortalmente tóxicas ranas de los géneros Dendrobates y Phyllobates en Costa
Rica, Panamá y Colombia (Myers, Daly y Malkin 1978; Savage 2002).
Adicionalmente se ha encontrado que las serpientes que se alimentan de
presas tóxicas, pueden acumular toxinas en sus tejidos, especialmente en el
hígado, en cantidades suficientes como para afectar depredadores como aves
y mamíferos (Williams, Brodie y Brodie 2004).
Un aspecto poco conocido es el hábito de comer huevos por parte de algunos
ofidios. Por ejemplo Umbrivaga mertensi se especializa en consumir huevos,
probablemente de saurios y caracoles terrestres, mientras que Pseustes
poecilonotus puede alimentarse de huevos de aves. Ocacionalmente Epicrates
cenchria maurus (=E. maurus) también puede ingerir huevos, probablemente
de manera oportunista. Algunos colúbridos como las serpientes de los géneros
Liophis y Leptodeira pueden consumir huevos de anfibios
En general, las serpientes que componen las comunidades de un lugar en
particular en el neotropico, utilizan una amplia gama de presas (moluscos,
anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos) sin embargo,
son más comunes las especies que se alimentan de saurios y ranas y,
aparentemente, los especialistas en mamíferos deben utilizar la constricción o
el envenenamiento para evitar el ataque por parte de estos (Cadle y Greene
1993) por lo que están restringidos a unos pocos géneros como Boidos,
Drymarchon (en parte) Lampropeltis, Spilotes y los vipéridos.
Aunque la atracción de la presa utilizando la coloración caudal ha sido
señalada para una variedad de serpientes, incluyendo pitónidos, boidos,
colúbridos, elápidos y vipéridos, hasta el presente no ha sido señalado para
ejemplares procedentes de Venezuela, aunque es muy probable que este
ocurra en juveniles de algunas especies del género Bothrops y géneros
asociados.
Adicionalmente, algunas serpientes han sido observadas bebiendo agua que
ha sido acumulada sobre la superficie de sus propios cuerpos mientras se
encuentran enrolladas, especialmente después de fuertes lluvias o densa
neblina. Campbell y Lamar (2004) enumeran varias especies que tienen este
comportamiento como por ejemplo Bothriechis schlegelii y Bothriopsis bilineata.
Nosotros hemos observado este comportamiento en cautiverio en la mapanare
Bothrops asper y la cascabel Crotalus durissus cumanensis.
A pesar de lo antes expuesto, es poco lo que se conoce con respecto a la
alimentación de los ofidios, por lo que su papel en los ecosistemas como
depredadores esta distante de ser bien conocido. Por esta razón, este
particular representa un interesante campo de investigación.
Reproducción
Con respecto al aspecto reproductivo, dos principales tópicos pueden ser de
interés, el primero es el punto referente al modo de parto y al tipo de conexión
materno-fetal que se establece entre la madre y los embriones, y el segundo
punto se refiere a la frecuencia reproductiva a través del año.
En el primer caso se reconocen dos modos de parto: oviparidad y viviparidad.
Así, en las especies ovíparas se reproducen a través de huevos y el desarrollo
embrionario es de tipo lecitotrófico, es decir, el embrión obtiene todos los
nutrimentos necesarios para su desarrollo a través del contenido del saco
vitelino (yema del huevo). Para este caso podemos mencionar todos los
scolecofidios, los elapidos, la gran mayoría de los colúbridos y dentro de los
vipéridos la cuaima piña (Lachesis muta).
En las especies vivíparas las hembras dan a luz a los fetos completamente
formados, pero pueden distinguirse principalmente dos tipos de viviparidad, los
vivíparos lecitotróficos, cuyo desarrollo embrionario ocurre en el oviducto
materno y en donde el embrión depente de la yema, mientras que en los
vivíparos matrotróficos (placentotróficos) se establece una conexión materno-
fetal a través de una placenta. Para el primer caso podemos nombrar todos los
boidos, Anilius scytale y los colúbridos vivíparos tales como Helicops scalaris y
Thamnodynastes. Las especies vivíparas matrotróficas están representadas
por los vipéridos de los géneros Bothriechis, Bothriopsis, Bothrops, Crotalus y
Porthidium.
Con respecto a la frecuencia reproductiva a través del año, encontramos que
pueden existir especies que se reproducen estacionalmente, mientras que
otras pueden tener un ciclo continuo a través del año. Es probable que este sea
uno de los aspectos menos conocidos en la biología de los ofidios en general,
ya que tal frecuencia puede variar de acuerdo a las condiciones ambientales de
cada región. En algunos bosques lluviosos de Sur América es probable que
algunas especies se reproduzcan de manera contínua a través del año (Fitch
1982). Sin embargo, las especies que presentan una reproducción de tipo
estacional generalmente habitan regiones donde hay una marcada diferencia
climática entre la época seca y la época de lluvias. Es probable que, en estos
casos, la mayoría de las cópulas ocurran entre los meses de octubre y abril y
los partos o las puestas de huevos sean durante las primeras lluvias, factor que
puede desencadenar gran abundancia de alimento para los neonatos. Otras
especies pueden reproducirse a lo largo del año, aspecto que, puede ocurrir en
áreas donde las diferencia entre la época seca y la lluviosa no es tan marcada.
En muchas especies, los machos pueden estar sexualmente activos a lo largo
de todo el año, sin embargo, la vitelogénesis en las hembras puede estar
restringido a un período determinado (Pizzatto, Jordão y Marques 2008).
Nuevamente vale la pena llamar la atención sobre este punto e incitar a la
investigación en este interesante aspecto de la reproducción de los ofidios.
Estrategias Antidepredadoras Al considerar los métodos antidepredadores, los ofidios están entre los
vertebrados que exhiben mayor cantidad de mecanismos de defensa (Greene
1988; Ernts y Zug 1996).
En este particular, la mayoría de las especies si tienen oportunidad, prefieren
escapar antes de mostrarse agresivas. A este punto, algunas solo tratan de
intimidar mientras que otras demuestran claramente su peligrosidad.
Entre las más obvias estrategias antidepredadoras que se presentan entre los
ofidios, se encuentra el ataque y la mordida, que esta presente en muchas
especies, sin embargo esto no siempre ocurre, por lo que estos animales han
desarrollado innumerables formas de defensa. Aunque el ataque es común en
muchas especies, normalmente se menciona la palabra agresiva con respecto
a animales que se defienden vigorosamente cuando están asustadas o
acorraladas, de manera que, en general, las serpientes atacan sólo cuando es
estrictamente necesario y se sienten amenazadas.
Una de las mas raras estrategia y mas interesantes se observa en las
serpientes bejucas (Oxybelis spp.) que en situación de peligro (con la presencia
de una persona por ejemplo) realiza movimientos lateralmente suaves como se
movería una rama inducida por el viento (Greene 1988; obs. per). Este
comportamiento, combinado a su forma corporal y a su coloración, la haría
fácilmente pasar desapercibida en la naturaleza.
La postura corporal en forma de bola ha sido documentado en Eunectes
murinus (también en E. notaeus) (Dirksen, Buongermini, Strüssmann y Waller
1999) y en Epicrates cenchria maurus (=E. maurus) (obs. per.) (fig), que
consiste en formar una bola mas o menos regular (a veces irregular) con el
cuerpo, protegiendo la cabeza (Greene 1988). Este modo también ha sido
observado en los boidos Corallus hortulanus y Corallus ruschenbergerii y en la
falsa coral Siphlophis cervinus (Martins y Oliveira 1999). La rotación del cuerpo
sobre su propio eje cuando la serpiente es capturada (manipulada), puede ser
observada en los ofidios colúbridos Chironius, Masticophis Dendrophidion,
Drymoluber, Helicops, Imantodes y Mastigodryas, Oxybelis y Siphlophis
compressus (Martins y Oliveira 1999; obs. per.)
Esconder la cabeza bajo una porción del cuerpo o el cuerpo entero, sin formar
una masa esférica se puede observar en Anilius (Martins y Oliveira 1999),
Atractus, Dipsas, Pseudoeryx, Micrurus, Bothrops y en Crotalus durissus (obs.
per.). En Anilius y Micrurus y Leptomicrurus este comportamiento puede ir
acompañado de elevación de la cola y en el caso de los dos últimos también
puede presentarse elevación con aplanamiento de la misma (fig. ). Una de las
estrategias es tratar de parecer más grandes o agresivas de lo que realmente
son. Parecer de mayor tamaño a menudo va acompañado de inflación corporal
como ocurre con algunas especies de Dipsas y Bothrops, inflación de la
garganta y región cervical (aplanamiento lateral) como en ocurre con
Philodryas viridissimus (Martins y Oliveira 1999; Marques, Eterovic y Sazima
2001), Pseustes y Spilotes o por abertura lateral de las costillas (por lo general
cervicales, ocasionalmente a lo largo del cuerpo), conocido como
aplastamiento horizontal o dorsoventral del cuello, como ocurre con los
miembros de la tribu Xenodontini Erythrolamprus, Liophis, Umbrivaga,
Waglerophis y Xenodon (fig ). Myers (1986) sugirió que este comportamiento
defensivo puede ser un carácter sinapomórfico (característico) de esta tribu
(subfamilia Xenodontinae), el cual cinco de los seis géneros que componen ese
linaje están presentes en Venezuela (excepto Lystrophis). De manera
independiente esto puede ocurrir en Anilius, Atractus, Helicops e
Hydrodynastes (Myers 1986; Martins y Oliveira 1999; obs. per). Una especie de
aplastamiento corporal también fue notado en Pseudoeryx plicatilis (obs. per.),
mientras que inflación corporal puede observarse también en Dendrophidion y
Thamnodynastes (fig. ). La amenaza o intimidación por abertura bucal puede
ocurrir en Chironius, Leptophis y Oxybelis (obs. per), Philodryas viridissima
(Marques, Eterovic y Sazima 2001; Natera, Diasparra, Novoa y Jiménez en
prensa) y Pseustes, mientras que la producción de sonido aposemático por
vibración de la cola se observa en las serpientes venenosas Crotalus,
Bothriopsis, Bothrops, Lachesis, y en los colúbridos Chironius, Dendrophidion,
Drymarchon, Drymoluber, Mastigodryas, Masticophis, Pseustes,
Rhinobothryum y Spilotes (Martins y Oliveira 1999; obs. per)
El aumento del tamaño de la cabeza o triangulación por levantamiento y
extensión lateral de la articulación cuadradomandibular, ocurre de manera
amplia en los miembros de la tribu Dipsadini (Dipsas y Sibon en Venezuela)
(Cadle y Myers 2003; obs. per.), y en otras serpientes como Chironius,
Helicops, Leptodeira, Leptophis, Oxybelis, Rhinobothryum, Thamnodynastes y
Xenodon (fig. ). Este último que de por si tiene la cabeza en forma triangular
puede aumentar la anchura de la parte posterior de la cabeza de la manera ya
mencionada. Otra estrategia defensiva es la liberación de sustancias repulsivas
originadas en las glándulas cloacales (descarga cloacal según Greene 1988).
Esta puede ocurrir en scolecofidios, Anilius, boidos (especialmente Eunectes),
Drymarchon, Imantodes, Liophis, Leptodeira, Ninia, Oxybelis, Pseudoboa y
Xenoxybelis argenteus. Estas descargas pueden tener su origen solo en las
glándulas cloacales o mezclarse con material fecal.
Otro método defensivo “pasivo” lo presentan muchas especies terrestre (y por
su puesto arborícolas), que consiste en dormir sobre las ramas delgadas de los
árboles, arbustos, palmas y helechos, de manera que durante cualquier
movimiento perturbador la serpiente reacciona y escapa. También este
comportamiento permite a muchas especies dormir fuera del alcance de
depredadores terrestres como hormigas y tarantulas (Martins 1993). Nosotros
hemos observado este comportamiento en Dendrophidion nuchale, Imantodes
cenchoa, Mastigodryas boddaerti y Bothrops venezuelensis (fig. ). En la región
de Manaus, Brasil, Martins (1993) encontró varias especies terrestres y diurnas
como Drymoluber dichrous, Liophis reginae y Liophis typhlus que usan esta
estrategia durante la noche. Este tipo de defensa también se ha registrado en
juveniles y adultos de especies de pequeño tamaño o en juveniles de especies
de mayor porte como Bothrops atrox (Martins y Oliveira 1999; Oliveira y Martins
2001).
Algunas estrategias antidepredadoras pueden estar relacionadas con el color y
el patrón. De los tres tipos básicos de patrones y colores que se han
enumerado, la coloración aposemática se basa en colores brillantes y vivos que
sirven de advertencia ante los potenciales depredadores y que es típico de las
serpientes de coral verdaderas (elápidos). Se ha señalado que la coloración
aposemática compuesta por un patrón anillado como ocurre con las corales (y
con las falsas corales también), sirve de coloración críptica (camuflaje) cuando
el individuo se encuentra en movimiento, principalmente en movimientos
rápidos a corta distancia, en donde los anillos crean una disrupción visual,
especialmente en áreas boscosas y sombreadas (Pough 1988).
La coloración mimética (mimus= imitar) consiste en una imitación por parte de
especies inofensivas o poco venenosas a las verdaderamente tóxicas, como
puede ocurrir con las falsas corales de los géneros Anilius, Atractus, Clelia
(juveniles), Erythrolamprus, Hydrops, Hydrodynastes, Lampropeltis, Oxyrhopus,
Pseudoboa (juveniles), Siphlophis, Rhinobothryum y Tantilla y las falsas
mapanares de los géneros Dipsas, Leptodeira, Pseustes (juveniles), Sibon,
Waglerophis y Xenodon. De estas se calcula que alrededor de unas veinte
especies, que corresponden al 12 % de la ofidiofauna venezolana, pueden ser
consideradas falsas corales (Natera-Mumaw 2005). Es importante señalar que
el mimetismo no solo puede ocurrir en el patrón y el color, sino también en la
forma corporal y el comportamiento y que las relaciones aposematismo-
mimetismo pueden ocurrir en varias formas y que no todos los fenómenos
están bien comprendidos.
El último tipo de coloración (y morfología) es la críptica (cryptus= escondido) o
camuflaje, el cual consiste en parecerse cromática y morfológicamente al
ambiente que rodea al individuo. Estas características generalmente están
acompañadas por la inmovilidad corporal; éstas combinadas, pueden ser
altamente eficientes para evitar depredadores que se orientan visualmente.
Ejemplos podemos conseguirlos en los boidos en general, en los colúbridos
Atractus, Chironius, Masticophis, Dipsas, Dendrophidion, Drymobius,
Drymoluber, Helicops, Imantodes, Liophis, Leptophis, Leptodeira,
Mastigodryas, Oxybelis, Philodryas, Phimophis, Pseustes, Urotheca, Sibon,
Spilotes, Thamnodynastes, Umbrivaga y todos los vipéridos (fig. ).
La pseudoautotomía caudal se presenta en géneros cuyas especies presentan
colas muy largas como Chironius, Dendrophidion, Enulius, Urotheca. Consiste
en quebrar bajo estímulos mecánicos, la cola intravertebralmente el cual por
acción de reflejos musculares, se mueve durante un corto tiempo para
“distraer” el potencial depredador mientras la serpiente escapa. Una vez
seccionada la cola, esta no es regeneradas como en la mayoría de los saurios
que, a diferencia de los ofidios, ocurre por estímulos nerviosos e
intravertebralmente (Slowinski y Savage 1995; Savage 2002).
Macrohábitat y Microhábitat El macrohabitat es la posición general que ocupa un organismo en su ambiente
y, en un sentido amplio, existen cinco categoría básicas; minadoras,
criptozóicas, terrestres, arborícolas o acuáticas, mientras que el microhábitat es
el lugar preciso que ocupa un organismo dentro del macrohábitat como por
ejemplo debajo de troncos caídos, las ramas de los árboles o la vegetación
acuática (Cadle y Greene 1993; véase también Martins y Oliveira 1999). El uso
del macro y de microhábitat están estrechamente relacionados con el tamaño,
el peso y el hábito de la especie en cuestión, la disponibilidad y el tipo de
presas, los depredadores, el clima y la topografía, y desde luego, a la
estructura del ecosistema. Todos estos aspectos de manera integrada definen
el nicho ecológico de una especie en particular. Las diversas especies pueden
ocupar un macro o microhábitat en particular, pero por lo general pueden
combinar varios de estos de acuerdo al tipo de actividad que realicen en un
momento determinado. Por ejemplo, la cazadora manchada (Dendrophidion
nuchale) se le encuentra principalmente sobre el suelo cuando se encuentra
activa, pero por lo general duerme sobre la vegetación para evitar
depredadores. La caracolera (Dipsas variegata) duerme durante el día sobre a
vegetación y busca alimento en la noche sobre el suelo o sobre la vegetación
(fig. ).
Con respecto al macrohábitat entre las serpientes minadoras o fosoriales que
habitan en nuestro país encontramos a todos los scolecofidios y dentro de los
colúbridos a la serpiente minadora (Phimophis guianensis). Mientras que
muchos colúbridos como las culebras de tierra Atractus spp., Ninia atrata y
Tantilla semicincta, las falsas corales (Anilius scytale, Erythrolamprus bizona y
Pseudoboa neuwiedii) y las corales verdaderas en general (Micrurus y
Leptomicrurus) suelen ser criptozóicas, ya que habitan entre la hojarasca. Las
serpientes como las cazadoras Masticophis mentovarius, Mastigodryas amarali,
la cazadora negra (Clelia clelia) y muchos vipéridos como la cascabel (Crotalus
durissus), la cuaima piña (Lachesis muta) y la mapanare saltona (Porthidium
lansbergii) son ofidios terrestres. Entre las serpientes arborícolas podemos
encontrar ofidios como Corallus, Chironius, Dipsas, Imantodes, Leptophis
ahaetulla, Pseustes y Spilotes por nombrar solo algunos. Entre los ofidios
acuáticos o semiacuáticos encontramos especies tales como Helicops,
Hydrops triangularis e Hydrodynastes bicinctus, algunas pequeñas cazadoras
como Liophis cobellus, Liophis breviceps y Liophis torrenicola, además de
Eunectes murinus y Pseudoeryx plicatilis y dentro de las corales verdaderas a
Micrurus nattereri. Quizás una de las especies más adaptadas a cualquier
macro y microhábitat es la tragavenados (Boa constrictor), ya que puede
encontrarse en una amplia gama de ambientes y tiene hábitos combinados. Por
su parte, dentro de los vipéridos las mapanares (Bothrops asper y Bothrops
atrox) y la cascabel (Crotalus durissus cumanensis) son especies altamente
plásticas bioecológicamente.
Varias especies pueden habitar varios ecosistemas y las que viven en un
hábitat o ecosistema específico. En el primer caso podemos citar especies
tales como Atractus univittatus, Clelia clelia, Imantodes cenchoa, Mastigodryas
boddaerti, Ninia atrata, Oxybelis aeneus, Oxyrhopus petola y Tantilla
melanocephala, quienes pueden habitar desde el bosque seco tropical y/o
sabanas, pasando por el bosque transicional hasta la selva nublada. En el
segundo caso, muchas especies endémicas de Atractus de la Cordillera de
Mérida y de la Cordillera de la Costa, Dipsas variegata, Liophis williamsi,
Urotheca multilineata y Umbrivaga mertensi, que viven entre la selva de
transición y la selva nublada de la Cordillera de la Costa, mientras que
Bothriopsis medusa parece estar confinada a selvas nubladas de altura. La
mayoría de las especies del género Thamnodynastes (cinco especies) al sur
del río Orinoco, son habitantes altotepuyanos al igual que Atractus steyermarki,
Liophis ingeri, Liophis trebbaui y Philodryas cordata. Por su parte, Masticophis
mentovarius centralis y Tantilla semicincta son habitantes exclusivos de áreas
semiáridas de la región noroccidental del país. Corallus caninus, Dipsas indica,
Dendrophidion dendrophis, Liophis typhlus, Drymoluber dichrous, Micrurus
hemprichi, M. remotus, Bothriopsis bilineata y B. taeniata son algunos ejemplos
de los habitantes de selvas húmedas, densas y altas, típicas de la región
amazónica o del escudo de guayana. Es muy probable que los bosques
transicionales y nublados de la Cordillera de Mérida y la Cordillera de la Costa,
así como la Sierra de Perjá y las selvas amazónicas y guayanesas, sean las
bioregiones con mayor riqueza de ofidios en nuestro país.
Ritmo Diario de Actividad Es uno de los aspectos sobre la historia natural de los ofidios tropicales menos
conocidos y a las vez más interesantes. A pesar de que se puede inferir el tipo
de actividad diaria (p.e. diurno y nocturno) a través de la observación de la
forma de la pupila de una especie, debido a que se postula que las serpientes
con pupilas redondas presentan actividad diurna, mientras que aquellas que
tienen las pupilas verticalmente elípticas son nocturnas, esto no siempre se
cumple de manera estricta. Uno de los primeros estudios sobre ciclos de
actividad diaria en serpientes de Venezuela, lo realizó Sexton (1956-57) en
Bothrops venezuelensis (en aquel entonces B. atrox) en las cercanía de la
Estación Biológica de Rancho Grande en el Parque Nacional Henri Pittier. Este
autor encontró que a aunque B. venezuelensis es eminentemente nocturna,
ocacionalmente puede desarrollar actividad (al menos desplazamiento) durante
las horas de la tarde a partir de las 14:00 horas.
Los primeros estudios sistemáticos de una comunidad de serpientes en el país
fueron realizados por Silva, Valdez y Ojasti (1985) y Silva y Valdez (1989) en
los canales recolectores de agua situados en Naiguatá, estado Vargas, en la
ladera norte de la serranía del litoral de la Cordillera de la Costa. Entre los
resultados obtenidos por Silva, Valdez y Ojasti (1985) se observa que Bothrops
asper (=B. colombiensis) presenta actividad diurna-nocturna, al igual que
Dipsas variegata, Ninia atrata, y Atractus fuliginosus, aunque las dos primeras
son principalmente nocturnas (Lancini 1979; obs. per.). Tantilla melanocephala
fue considerada diurna, asignación que coincide con nuestras observaciones,
aunque Lancini (1979) la consideró una especie nocturna. Estos autores
consideraron diurna a Leptotyphlops macrolepis aunque nosotros la hemos
observado activa durante la noche, especialmente después de la lluvias.
Micrurus mipartitus fue considerado diurno por Silva y Valdez (1989). Algunas
especies como Boa constrictor, Eunectes murinus y Helicops angulatus, son
fundamentalmente nocturnas, sin embargo, es relativamente frecuente
observarlas activas durante el día.
Conservación Las serpientes como todos los organismos vivientes, forman una parte muy
importante de las intrincadas y fundamentales redes ecológicas que hacen
posible el delicado equilibrio de los ecosistemas, y es precisamente, el
mantenimiento de esas complicadas relaciones entre los seres vivos y su
entorno natural, lo que permite el sostenimiento de la vida, incluyendo,
lógicamente, también la nuestra. Los ciclos biogeoquímicos y del agua, la
producción de oxigeno, la absorción de bióxido de carbono y la evolución de la
biodiversidad en su conjunto, solo son posibles si todos los elementos y
componentes de estos sistemas, trabajan de manera integrada y armónica y,
por su puesto, los ofidios están incluidos en estos sistemas de muchas
maneras. Ellos son depredadores de una gran variedad de animales que
incluyen moluscos, anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y
mamíferos, y, de igual forma, son presas de muchos depredadores, incluso,
algunos de ellos como ciertas aves falconiformes, basan su dieta casi
exclusivamente de serpientes. Sin embargo, la diversidad biológica se
encuentra seriamente amenazada, y muchos ecosistemas naturales han
comenzado a desaparecer de una manera alarmante y con ello, muchas
especies de fauna y flora.
La destrucción de los ecosistemas es la principal causa de disminución o
desaparición de la diversidad biológica en todos sus niveles. Ésta, causa un
impacto negativo mas acelerado, en poblaciones cuyo rango de distribución
geográfica general es pequeño. Greene y Campbell (1992) incluyeron a
Bothriopsis medusa entre los vipéridos susceptiles a la extinción debido a esta
causa, sin embargo, afortunadamente las poblaciones de esta especie se
encuentran protegidas dentro de los Parques Nacionales El Ávila, Macarao,
Henri Pittier y el Monumento Natural Pico Codazzi. Otras especies como
Typhlophis ayarzaguenai, Typhlops lehneri, Leptotyphlops affinis, Atractus
duidensis, Atractus emigdioi, Atractus erythromelas, Atractus fuliginosus,
Atractus guerreroi, Atractus insipidus, Atractus lancinii, Atractus mariselae,
Atractus matthewi, Atractus meridensis, Atractus micheleae, Atractus mijaresi,
Atractus nororientalis, Atractus ochrosetrus, Atractus riveroi, Atractus
steyermarki, Atractus tamaensis, Atractus taphorni, Atractus turikensis, Atractus
ventrimaculatus, Atractus vittatus, Dipsas latifrontalis, Dipsas perijanensis,
Drymarchon caudomaculatus, Drymarchon margaritae, Erythrolamprus
pseudocorallus, Leptodeira bakeri, Liophis dorsocorallinus, Liophis ingeri,
Liophis trebbaui, Liophis williamsi, Mastigodryas amarali, Oxyrhopus doliatus,
Philodryas cordata, Pseudoeryx relictualis, Taeniophallus nebularis,
Thamnodynastes ceibae, Thamnodynastes chimanta, Thamnodynastes
corocoroensis, Thamnodynastes duida, Thamnodynastes marahuaquensis,
Thamnodynastes paraguanae, Thamnodynastes yavi, Umbrivaga mertensi,
Micrurus circinalis, Micrurus meridensis, además de las subespecies Crotalus
durissus maricelae, Crotalus durissus pifanorum, Crotalus durissus vegrandis y
Porthidium lansbergii houtmanni, también tienen rangos geográficos
restringidos, y pueden ser susceptibles en mayor o menor grado. Otro aspecto
que puede predisponer a muchas especies a ser vulnerables, es el factor
especialización. Aquellos taxa que tienen una gama restringida de presas como
Atractus, Dipsas, Erythrolamprus, Sibon y Umbrivaga. Otras habitan
ecosistemas muy específicos, aspecto que, en muchos casos esta relacionado
especies de distribución geográfica restringida.
Un grave problema que afrontan aquellas especies que incluyen anfibios en su
alimentación, y más aún los taxa anurofagos especialistas, es la evidente
disminución e incluso extinción de muchos anfibios a escala mundial atribuible
a diversas causas (Kieseck, Blaustein y Belden 2001; Blaustein y Kiesecker
2002; Stuart, Chanson, Cox, Young, Rodrigues, Fischman y Waller 2004;
Blaustein y Bancroft 2007). Lamentablemente, Venezuela no escapa a tan
preocupante situación, ya que esta problemática ha sido reportada en muchos
Atelopus y algunos dendrobátidos en la Cordillera de Mérida y la Cordillera de
la Costa (La Marca 1995, 2001, 2007; La Marca y Reinthaler 1991; La Marca y
Lötters 1997; Manzanilla y La Marca 2005). El impacto de la declinación de los
anfibios sobre muchas poblaciones de serpientes, no es conocido, razón por la
cual este particular requiere ser investigado, considerando que las ranas
representan una parte importante de la alimentación de muchas especies.
Además, las serpientes son eliminadas de manera directa sin discriminación
alguna, básicamente debido a la falta de información y educación ambiental.
Para contribuir de manera significativa a la educación ambiental en el ámbito
local, es necesaria la integración de investigadores y educadores, para lograr
de manera eficiente la necesidad de conservar la diversidad biológica desde la
base de la formación educativa (Daza Pérez, Machuga Gómez y Gutiérrez
Gómez 2007). Es importante recordar que, sólo garantizando la conservación
de los ofidios en sus ecositemas naturales, estaremos asegurando el equilibrio
de las redes tróficas donde estos animales forman parte. Además, las
serpientes pueden actuar como controladores biológicos eficientes de roedores
en muchos agroecosistemas protegiendo los cultivos, en especial los cereales.
La conservación de la biodiversidad, no es sólo un derecho de los seres vivos,
sino también un sagrado deber nuestro, que depende completamente de
políticas ambientales adecuadas (uso y conservación de la tierra, educación,
entre otros) y del compromiso de cada uno de los ciudadanos que integramos
éste maravilloso país, de respetar y proteger los recursos.
LITERATURA RECOMENDADA: Ver documentos pdf. Adjuntos. LITERATURA CITADA: Bevelander, G., T. L. Smith & K. V. Kardong. 2006. Microhabitat and prey odor selection in the Foraging pigmy rattlesnake. Herpetologica 62 (1): 47–55. Cadle, J. E. & H. W. Greene. 1993. Phylogenetic patterns, biogeography, and the ecological structure of Neotropical snake assemblages. Pp. 281-293. En: Species diversity in ecological communities: historical and geographical perspectives. R. E. Ricklefs and D. Schluter, eds., University Chicago Press, Chicago. Campbell J. A. & W.W. Lamar. 2004. The Venomous Reptiles of the Western Hemisphere. Comstock Publishing Associates, Cornell University Press, Ithaca and London. 870 pp. Chiszar, D., R. K. K. Lee, C. W. Radcliffe & H. M. Smith. 1992. Searching behaviors by rattlesnakes following predatory strikes. Pp. 369–382. En J. A. Campbell y E. D. Brodie (Eds.), Biology of the Pit Vipers. Selva, Tyler, Texas, U.S.A. Clark, R. W. 2004a. Feeding experience modifies the assessment of ambush sites by the thimber rattlesnake, a sit-and-wait predator. Ethology 110:471–483. Clark, R. W. 2004b. Timber rattlesnakes (Crotalus horridus) use chemical cues to select ambush sites. Journal of Chemical Ecology 30:607–617. Clark, R. W. 2006. Post-Strike Behavior of Timber Rattlesnakes (Crotalus horridus) During Natural Predation Events. Ethology 112 :1089–1094. Cundall, D. & H. W. Greene. 2000. Feeding in snakes. Pp. 293-333 In K. Schwenk (ed.), Feeding: form, function, and evolution in tetrapod vertebrates. Academic Press, San Diego. Cunha, O. R. & F. P. Nascimento. 1993. Ofidios da Amazônia. As cobras da regiâo leste do Pará. Bul. Mus. Paraense Emílio Goeldi, ser. Zool. 9 (1): 191 pp.
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